tinroИзвестия ТИНРОIzvestiya TINRO1606-99192658-5510ТИНРО10.26428/1606-9919-2018-194-215-238tinro-413Research ArticleМЕТОДИКА ИССЛЕДОВАНИЙMETHODS OF INVESTIGATIONSНОВЫЙ МЕТОДОЛОГИЧЕСКИЙ ПОДХОД К ОПЕРАТИВНОЙ ОЦЕНКЕ ЭКОЛОГИЧЕСКОГО СОСТОЯНИЯ ПРИБРЕЖНЫХ МОРСКИХ АКВАТОРИЙNew methodological approach to express assessment of ecological state for the coastal sea watersХолодкевичС. В.KholodkevichS. V.

Холодкевич Сергей Викторович, доктор технических наук, заведующий лабораторией, профессор

197110, г. Санкт-Петербург, ул. Корпусная, 18,

199034, г. Санкт-Петербург, Университетская набережная, 7/9

Kholodkevich Sergey V., D.Sc., head of laboratory, professor

kholodkevich@mail.ruКузнецоваТ. В.KuznetsovaT. V.

Кузнецова Татьяна Владимировна, кандидат био­логических наук, старший научный сотрудник

197110, г. Санкт-Петербург, ул. Корпусная, 18

kuznetsova_tv@bk.ruКуракинА. С.KurakinA. S.

Куракин Антон Сергеевич, старший научный сотрудник

197110, г. Санкт-Петербург, ул. Корпусная, 18

Kurakin Anton S., senior researcher

balboy2004@mail.ruСолдатовА. А.SoldatovA. A.

Солдатов Александр Александрович, доктор биологических наук, заведующий отделом, профессор

299011, г. Севастополь, просп. Нахимова, 2,

299053, г. Севастополь, ул. Университетская, 33   

Soldatov Aleksander A., D.Sc., head of department, professor

alekssoldatov@yandex.ruГостюхинаO. Л.GostukhinaO. L.

Гостюхина Ольга Леонидовна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

299011, г. Севастополь, просп. Нахимова, 2

 

Gostyukhina Olga L., Ph.D., senior researcher

gostolga@yandex.ruГоловинаИ. В.GolovinaI. V.

Головина Ирина Владимировна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

299011, г. Севастополь, просп. Нахимова, 2

 

Golovina Irina V., Ph.D., senior researcher

ivgolovina@mail.ruАндреенкоТ. И.AndreenkoТ. I.

Андреенко Татьяна Ивановна, кандидат биологических наук, доцент

299053, г. Севастополь, ул. Университетская, 33   

An­dreenko Tatiana I., Ph.D., assistant professor

tatyana-andreenk@mail.ruКиринМ. П.KirinM. P.

Кирин Максим Петрович, ведущий инженер

299011, г. Севастополь, просп. Нахимова, 2

Kirin Maxim P., leading engineer

kirinmaxim@mail.ruСанкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН; Санкт-Петербургский государственный университетРоссияСанкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН; Санкт-Петербургский государственный университетRussian FederationСанкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАНРоссияСанкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАНRussian FederationИнститут морских биологических исследований им. А.О. Ковалевского РАН; Севастопольский государственный университетРоссияИнститут морских биологических исследований им. А.О. Ковалевского РАН; Севастопольский государственный университетRussian FederationИнститут морских биологических исследований им. А.О. Ковалевского РАНРоссияИнститут морских биологических исследований им. А.О. Ковалевского РАНRussian FederationСевастопольский государственный университетРоссияСевастопольский государственный университетRussian Federation2018300920181943215238Copyright © Холодкевич С.В., Кузнецова Т.В., Куракин А.С., Солдатов А.А., Гостюхина O.Л., Головина И.В., Андреенко Т.И., Кирин М.П., 20182018Холодкевич С.В., Кузнецова Т.В., Куракин А.С., Солдатов А.А., Гостюхина O.Л., Головина И.В., Андреенко Т.И., Кирин М.П.Kholodkevich S.V., Kuznetsova T.V., Kurakin A.S., Soldatov A.A., Gostukhina O.L., Golovina I.V., Andreenko Т.I., Kirin M.P.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://izvestiya.tinro-center.ru/jour/article/view/413

Для оперативной оценки экологического состояния прибрежных морских акваторий Севастополя использован новый методологический подход, основанный на сравнительной оценке функционального состояния мидии Mytilus galloprovincialis, которую относят к ключевым видам экосистем прибрежных акваторий Черного моря. Оценку функциональ­ного состояния мидий проводили путем неинвазивного измерения характеристик их кар­диоритма в процессе тестирования по разработанному авторами методу функциональной нагрузки. В качестве контрольного применяли широко известный биохимический метод оценки состояния окислительного стресса по активности ферментов антиоксидантной системы, измеряемой в органах мидий. При тестировании мидий по методу функциональ­ ной нагрузки измерялись два показателя работы кардиосистемы — время восстановления частоты сердечных сокращений после снятия нагрузки и коэффициент вариации частоты сердечных сокращений в восстановительный период. Установлено, что эти показатели значительно различаются для мидий, обитающих в разных по антропогенной нагрузке акваториях. В относительно чистых бухтах с хорошим водообменом (Казачья и Каран­тинная бухты) они были значительно ниже этих биомаркеров для загрязненных акваторий (две локации в Южной бухте с низким уровнем водообмена). Исследования, проведенные на основе биомаркеров окислительного стресса, дали сходную сравнительную оценку.  

New methodological approach to express assessment of ecological state in the coastal areas of the Black Sea is proposed on the base of functional state evaluation for mussel Mytilus galloprovincialis. Non-invasive cardiac activity of mussels under a short-term functional loading (salinity change) was monitored in four differently polluted sites at Sevastopol city to detect early signs of their physiological state deterioration. As the control, the biochemical method of antioxidative stress (AOS) assessment was applied that is widely implicated in bioindication of marine environments. The sites in the Yuzhnaya/South Bay were defined as the most contami­nated ones where the mussels demonstrated a prolonged recovery of the heart rate (76.8 min) and high variation of the heart rate after loading (24 %), while the mussels from the Kazachya Bay had rapid recovery (35.3 min) and lower variation of the heart rate (9 %) after removal of the stress load. The biochemical assessment showed the same results. The poor ecological state of the South Bay is obviously caused by heightened concentrations of heavy metals, as Pb, Sn, and Cu, detected in the hepatopancreas of tested mussels. The levels of antioxidative system parameters (e.g. glutathione peroxidase, catalase, and superoxide dismutase activity) correlated significantly with Pb content in the hepatopancreas (R2 = 0.89–0.92) and were heightened, as well. Prospects of the proposed biomarkers application in biomonitoring and their relevance for the risk assessment in aquatic ecosystems are discussed.  

биоиндикацияоценка состояния морских экосистемЧерное моребухты СевастополяMytilus galloprovincialisбиомаркеры кардиоактивностибиомаркеры окислительного стрессаbioindicationSevastopol baysecological state assessmentbivalveMytilus galloprovincialisheart rate recoveryoxidative stress biomarkerReferencesАлемасова А.С., Рокун А.Н., Шевчук И.А. Аналитическая атомно-абсорбционная спек¬троскопия : учеб. пособие. — Донецк, 2003. — 327 с.Alemasova, A.S., Rokun, A.N., and Shevchuk, I.A., Analiticheskaya atomno-absorbtsionnaya spektroskopiya (Analytical Atomic Absorption Spectroscopy), Donetsk: Donetsk. Nats. Univ., 2003.Баевский Р.М., Берсенева А.П. Оценка адаптационных возможностей организма и риск развития заболеваний : моногр. — М. : Медицина, 1997. — 234 с.Baevsky, R.M. and Berseneva, A.P., Otsenka adaptatsionnykh vozmozhnostei organizma i risk razvitiya zabolevanii (Assessment of Adaptive Capabilities of Organism and the Risk of Progression of Diseases), Moscow: Meditsina, 1997.Будько Д.Ф., Демина Л.Л., Мартынова Д.М., Горшкова О.М. Микроэлементы в раз¬личных трофических группах беломорских организмов // Океанол. — 2015. — Т. 55, № 5. — С. 808–820. DOI: 10.7868/S0030157415050032.Budko, D.F., Demina, L.L., Martynova, D.M., and Gorshkova, O.M., Trace elements in or¬ganisms of different trophic groups in the White Sea, Oceanology, 2015, vol., 55, no. 5, pp. 730–741. doi 10.1134/S0001437015050021Гирин С.В. Модификация метода определения активности каталазы в биологических субстратах // Лаб. диагностика. — 1999. — № 4. — С. 45–46.Girin, S.V., Modification of the method for determination of catalase activity in biological substrates, Lab. Diagn., 1999, no. 4, pp. 45–46.Губанов В.И., Копытов Ю.П., Бобко Н.И. Оценка состояния загрязнения донных осадков тяжелыми металлами в прибрежных районах Крыма (Черное море) // Мор. экол. журн. — 2010. — Т. 9, № 4. — С. 38–47.Gubanov, V.I., Kopytov, Y.P., and Bobko, N.I., Assessment of bottom sediments in Crimea coastal regions pollution by heavy metals, Morsk. Ekol. Zh., 2010, vol. 9, no. 4, pp. 38–47.Игнатьева О.Г., Овсяный Е.И., Романов А.С. Загрязнение седиментов Севастопольской бухты тяжелыми металлами // Геополитика и экогеодинамика регионов. — Симферополь : ТНУ, 2005. — Т. 1, вып. 1. — С. 92–95.Igtatieva, O.G., Ovsyanyi, E.I., and Romanov, A.S., Heavy metal pollution of sediments in Sebastopol bay, in Geopolitika i ekogeodinamika regionov (Geopolitics and Ecogeodynamics of Regions), Simferopol: Tavricheskii Nats. Univ., 2005, vol. 1, no. 1, pp. 92–95.Климова Я.С., Чуйко Г.М., Гапеева М.В., Песня Д.С. Использование показателей окислительного стресса двустворчатых пресноводных моллюсков Dreissena polymorpha (Pallas, 1771) как биомаркеров для оценки воздействия хронического антропогенного загрязнения различных участков Рыбинского водохранилища // Сибир. экол. журн. — 2017. — Т. 24, № 2. — C. 210–217. DOI: 10.15372/SEJ20170210.Klimova, Y.S., Chuiko, G.M., Gapeeva, M.V., and Pesnya, D.S., The use of biomarkers of oxidative stress in zebra mussel Dreissena polymorpha (Pallas, 1771) for chronic anthropogenic pollution assessment of the Rybinsk Reservoir, Contemp. Probl. Ecol., 2017, vol. 24, no. 2, pp. 178–183. doi 10.1134/S199542551702007XКозинцев А.Ф. Сезонная динамика содержания тяжелых металлов в мидии (Mytilus galloprovincialis) из бухты Казачья Черного моря // Мор. экол. журн. — 2006. — Т. 5, № 4. — С. 41–47.Kozintsev, A.F., Season dynamics of the heavy metals contents in mussel (Mytilus gal-loprovincialis) from the Kazachjya Bay (the Black Sea), Morsk. Ekol. Zh., 2006, vol. 5, no. 4, pp. 41–47.Кузнецова Т.В. Изменение солености среды как функциональная нагрузка при оценке физиологического состояния рака Astacus leptodactylus // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2013. — Т. 49, № 5. — С. 348–351.Kuznetsova, T.V., Change of salinity of medium as a function loading in estimating func-tional state of the crayfish Astacus leptodactylus, J. Evol. Biochem. Physiol., 2013, vol. 49, n. 5, pp. 498–502.Кузнецова Т.В., Сладкова Г.В., Холодкевич С.В. Оценка функционального состояния раков Pontastacus leptodactylus в нормальной и токсической среде по характеристикам их кардиоактивности и биохимическим показателям гемолимфы // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2010. — Т. 46, № 3. — P. 203–210.Kuznetsova, T.V., Sladkova, S.V., and Kholodkevich, S.V., Evaluation of functional state of crayfish Pontastacus leptodactylus in normal and toxic environment by characteristics of their cardiac activity and hemolymph biochemical parameters, J. Evol. Biochem. Physiol., 2010, vol. 46, no. 3, pp. 241–250.Куфтаркова Е.А., Родионова Н.Ю., Губанов В.И., Бобко Н.И. Гидрохимическая характеристика отдельных бухт Севастопольского взморья // Тр. ЮгНИРО. — 2008. — Т. 46. — С. 110–117.Kuftarkova, E.A., Rodionova, N.Yu., Gubanov, V.I., and Bobko, N.I., Hydrochemical characteristics of several bays of Sevastopol coast, Tr. Yuzhn. Nauchno–Issled. Inst. Rybn. Khoz. Okeanogr., 2008, vol. 46, pp. 110–117.Лазоренко Г.Е., Пиркова А.В. Индикация экологического состояния черноморских мидий и среды их обитания с использованием природного радионуклида полония-210 // Журн. Сибир. федер. ун-та. Биология. — 2017. — Т. 10, № 1. — С. 59–73. DOI: 10.17516/1997-1389-0008.Lazorenko, G.E. and Pirkova, A.V., Indication of ecological condition of the Black sea mussels and their habitat using natural radionuclide polonium-210, J. Sib. Fed. Univ., Biol., 2017, vol. 10, no. 1, pp. 59–73. doi 10.17516/1997-1389-0008Лукьянова О.Н., Корчагин В.П. Интегральный биохимический индекс состояния водных организмов в условиях загрязнения // Изв. РАН. Сер. биол. — 2017. — № 2. — С. 174–180. DOI: 10.7868/S0002332917020114.Luk’yanova, O.N. and Korchagin, V.P., Integral biochemical index of the state of aquatic organisms under polluted conditions, Biol. Bull. (Moscow), 2017, vol. 44, no. 2, pp. 203–209. doi 10.1134/S106235901702011XМеньщикова Е.Б., Зенков Н.К. Антиоксиданты и ингибиторы радикальных окислительных процессов // Усп. совр. биол. — 1993. — T. 113, вып. 4. — С. 442–455.Men’shchikova, E.B. and Zenkov, N.K., Antioxidants and inhibitors of radical oxidation processes, Usp. Sovrem. Biol., 1993, vol. 113, no. 4, pp. 442–455.Миронов О.Г., Кирюхина Л.Н., Алемов С.В. Экологическая характеристика бухты Казачьей (Черное море) // Экол. моря. — 2002. — Вып. 61. — С. 85–89.Mironov, O.G., Kirukhina, L.N., and Alyomov, S.V., Ecological characteristic of Kazachya Bay (the Black Sea), Ekol. Morya, 2002, vol. 61, pp. 85–89.Овсяный Е.И., Романов А.С., Игнатьева О.Г. Распределение тяжелых металлов в поверхностном слое донных осадков Севастопольской бухты (Черное море) // Мор. экол. журн. — 2003. — Т. 2, № 2. — С. 85–93.Ovsyaniy, E.I., Romanov, A.S., and Ignatieva, O.G., Distribution of heavy metals in superficial layer of bottom sediments of Sevastopol Bay (the Black Sea), Morsk. Ekol. Zh., 2003, vol. 2, no. 2, pp. 85–93.Пат. РФ № 2308720 Способ биологического мониторинга окружающей среды (варианты) и система для его осуществления / С.В. Холодкевич, А.В. Иванов, Е.Л. Корниенко, А.С. Куракин. — Заявлено 20.06.2006; Опубл. 20.10.2007, Бюл. № 29.Kholodkevich, S.V., Ivanov, A.V., Kornienko, E.L., and Kurakin, A.S., RF Patent no. 2308720, Method for biological monitoring the environment (variants) and a system for its implementation, Byul., 2007, no. 29.Переслегина И.А. Активность антиоксидантных ферментов слюны здоровых детей // Лаб. дело. — 1989. — № 11. — С. 20–23.Pereslegina, I.A., Activity of antioxidant enzymes of saliva in healthy children, Lab. Delo, 1989, no. 11, pp. 20–23.Подгурская О.В., Кавун В.Я., Лукьянова О.Н. Аккумуляция и распределение тяжелых металлов в органах мидии Crenomytilus grayanus из районов апвеллингов Охотского и Японского морей // Биол. моря. — 2004. — Т. 30, № 3. — С. 219–226.Podgurskaya, O.V., Kavun, V.Ya., and Lukyanova, O.N. Heavy metal accumulation and dis¬tribution in organs of the mussel Crenomytilus grayanus from upwelling areas of the Sea of Okhotsk and the Sea of Japan, Russ. J. Mar. Biol., 2004, vol. 30, no. 3, pp. 188–195.Солдатов А.А., Гостюхина О.Л., Головина И.В. Антиоксидантный ферментный комплекс тканей двустворчатого моллюска Mytilus galloprovincialis Lam. в норме и условиях окислительного стресса (обзор) // Прикладная биохимия и микробиология. — 2007. — Т. 43, № 5. — С. 621–628.Soldatov, A.A., Gostyukhina, O.L., and Golovina, I.V., Antioxidant enzyme complex of tis¬sues of the bivalve Mytilus galloprovincialis Lam. under normal and oxidative-stress conditions: A review, Appl. Biochem. Microbiol., 2007, vol. 43, no. 5, pp. 556–562.Солдатов А.А., Гостюхина О.Л., Головина И.В. Состояние антиоксидантного ферментативного комплекса тканей черноморского моллюска Mytilus galloprovincialis Lam. в условиях естественного окислительного стресса // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2008. — Т. 44, № 2. — С. 150–155.Soldatov, A.A., Gostyukhina, O.L., and Golovina, I.V., State of the antioxidant enzyme complex of tissues of the Black Sea mollusc Mytilus galloprovincialis under natural oxidative stress, J. Evol. Biochem. Physiol., 2008, vol. 44, art. ID 175. doi 10.1134/S0022093008020047Солдатов А.А., Гостюхина О.Л., Головина И.В. Функциональные состояния антиоксидантного ферментного комплекса тканей Mytilus galloprovincialis Lam. в условиях окислитель¬ного стресса // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2014. — Т. 50, № 3. — С. 183–189.Soldatov, A.A., Gostyukhina, O.L., and Golovina, I.V., Functional states of antioxidant en¬zymatic complex of tissues of Mytilus galloprovincialis Lam. under conditions of oxidative stress, J. Evol. Biochem. Physiol., 2014, vol. 50, no. 3, pp. 206–214.Терещенко Н.Н., Лазоренко Г.Е., Мирзоева Н.Ю. и др. Радиохемоэкологическое состояние бухты Казачья (Черное море) в отношении токсических металлов Hg, 90Sr, 238.239.240Pu и 210Po // Мор. экол. журн. — 2014. — Т. 13, № 3. — С. 59–74.Tereshchenko, N.N., Lazorenko, G.E., Mirzoyeva, N.Yu., Egorov, V.N., and Plotitsyna, O.V., Radio-chemoecological state of the Kazachja Bay (the Black Sea) in respect of toxic metals Hg, 90Sr, 238.239.240Pu and 210Po, Morsk. Ekol. Zh., 2014, vol. 13, no. 3, pp. 59–74.Трахтенберг И.М., Короленко Т.К., Утко Н.А., Мурадян Х.К. Свинец и окислительный стресс // Соврем. пробл. токсикол. — 2001. — № 4. — С. 50–53.Trakhtenberg, I.M., Korolenko, T.K., Utko, N.A., and Muradyan, Kh.K., Lead and oxidative stress, Sovrem. Probl. Toksikol., 2001, no. 4, pp. 50–53.Трусевич В.В., Гайский П.В., Кузьмин К.А., Мишуров В.Ж. Биомаркеры поведенческих реакций черноморской мидии для автоматизированного биомониторинга экологического состояния водной среды // Системы контроля окружающей среды. — Севастополь : ИПТС, 2015. — Вып. 1(21). — С. 13–18.Trusevich, V.V., Gaisky, P.V., Kuz’min, K.A., and Mishurov, V.Zh., Biomarkers of behavioral responses of the Black Sea mussel for the automated biomonitoring the ecological condition of the aquatic environment, in Sistemy kontrolya okruzhayushchei sredy (Environmental Monitoring Systems), Sevastopol: Inst. Prirodno-Tekh. Sist., 2015, vol. 1, no. 21, pp. 13–18.Трусевич В.В., Столбов А.Я., Вялова О.Ю. и др. Особенности метаболизма черномор¬ской мидии (Mytilus galloprovincialis Lam.) из различных биотопов Карадагского заповедника // Мор. экол. журн. — 2004. — Т. 3, № 1. — С. 79–86.Trusevich, V.V., Stolbov, A.Y., Vyalova, O.Yu., Kondrat’eva, T.P., Morozova, A.L., and Shulman G.E., Features of metabolism of the Black Sea mussels (Mytilus galloprovincialis Lam.) from the different biotopes of the Karadag reserve, Morsk. Ekol. Zh., 2004, vol. 3, no. 1, pp. 79–86.Федотов В.П., Холодкевич С.В., Строчило А.Г. Изучение сократительной активности сердца раков с помощью нового неинвазивного метода // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2000. — Т. 36, № 3. — С. 219–222.Fedotov, V.P., Kholodkevich, S.V., and Strochilo, A.G., Study of contractile activity of the crayfish heart with the aid of a new non-invasive technique, J. Evol. Biochem. Physiol., 2000, vol. 36, no. 3, pp. 288–293.Фролов В.М. Уровни функционирования физиологических систем и методы их определения : моногр. — Л. : Медицина, 1972. — 176 с.Frolov, V.M., Urovni funktsionirovaniya fiziologicheskikh sistem i metody ikh opredeleniya (The Levels of Functioning of Physiological Systems and the Methods to Measure Them), Leningrad: Meditsina, 1972.Холодкевич С.В., Иванов А.В., Трусевич В.В., Кузнецова Т.В. Экотоксикологический биомаркер для биоиндикации состояния водных экосистем на основе оценки адаптационной способности обитающих в них двустворчатых моллюсков // Доп. НАН України. — 2012. — № 6. — С. 138–142.Kholodkevich, S.V., Ivanov, A.V., Trusevich, V.V., and Kuznetsova, T.V., Ecotoxicological biomarker for bioindication of the condition of aquatic ecosystems based on assessment of the adaptive capacity of bivalves inhabiting them, Dopov. Nats. Akad. Nauk Ukr., 2012, no. 6, pp. 138–142.Холодкевич С.В., Кузнецова Т.В., Трусевич В.В. и др. Особенности движения створок и кардиоактивности двустворчатого моллюска Mytilus galloprovincialis при различных стрессовых воздействиях // Журн. эвол. биохим. и физиол. — 2009. — T. 45, № 4. — С. 432–434.Kholodkevich, S.V., Kuznetsova, T.V., Trusevich, V.V., Kurakin, A.S., and Ivanov, A.V., Peculiarities of valve movement and of cardiac activity of the bivalve mollusc Mytilus galloprovincialis at various stress actions, J. Evol. Biochem. Physiol., 2009, vol. 45, art. ID 524. doi 10.1134/S0022093009040100Холодкевич С.В., Шаров А.Н., Кузнецова Т.В. Перспективы и проблемы использования биоэлектронных систем в мониторинге состояния экологической безопасности акваторий Финского залива // Регион. экология. — 2015. — № 2(37). — С. 16–26.Kholodkevich, S.V., Sharov, A.N., and Kuznetsova, T.V., Perspectives and problems of application of bioelectronic systems for monitoring of environmental safety state in the Gulf of Finland aquatoria, Region. Ekol., 2015, no. 2(37), pp. 16–26.Черепанов В.В. Эволюционная изменчивость водных и наземных животных : моногр. — Новосибирск : Наука, 1986. — 237 c.Cherepanov, V.V., Evolyutsionnaya izmenchivost’ vodnykh i nazemnykh zhivotnykh (Evolutionary Variability of Aquatic and Terrestrial Animals), Novosibirsk: Nauka, 1986.Чуйко Г.М. Биомаркеры в гидроэкотоксикологии: принципы, методы и методология, практика использования. Гл. 15 // Экологический мониторинг. Ч. 8. Современные проблемы мониторинга пресноводных экосистем : учеб. пособие. — Нижний Новгород : Нижегор. госун-т, 2014. — С. 310–326.Chuiko, G.M., Biomarkers in hydroecotoxicology: The principles, the techniques and methodology, and the practice of use, in Ekologicheskii monitoring. Ch. 8. Sovremennye problemy monitoringa presnovodnykh ekosistem (Ecological Monitoring, part 8: Modern Problems of Monitoring Freshwater Ecosystems), Nizhny Novgorod: Nizhegorod. Gos. Univ., 2014, ch. 15, pp. 310–326.Bakhmet I.N., Fokina N.N., Nefedova Z.A., Nemova N.N. Physiological-biochemical properties of blue mussel Mytilus edulis adaptation to oil contamination // Environ. Monit. Assess. — 2009. — Vol. 155, № 1–4. — P. 581–591. DOI: 10.1007/s10661-008-0457-5.Bakhmet, I.N., Fokina, N.N., Nefedova, Z.A., and Nemova, N.N., Physiological-biochemical properties of blue mussel Mytilus edulis adaptation to oil contamination, Environ. Monit. Assess., 2009, vol. 155, no. 1–4, pp. 581–591. doi 10.1007/s10661-008-0457-5Bamber S.D., Depledge M.H. Evaluation of changes in the adaptive physiology of shore crabs (Carcinus maenas) as an indicator of pollution in estuarine environments // Mar. Biol. — 1997. — Vol. 129, Iss. 4. — P. 667–672.Bamber, S.D. and Depledge, M.H., Evaluation of changes in the adaptive physiology of shore crabs (Carcinus maenas) as an indicator of pollution in estuarine environments, Mar. Biol., 1997, vol. 129, no. 4, pp. 667–672.Beliaeff B., Burgeot T. Integrated biomarker response: a useful tool for ecological risk assessment // Environ. Toxicol. Chem. — 2002. — Vol. 2, № 6. — P. 1316–1322.Beliaeff, B. and Burgeot, T., Integrated biomarker response: a useful tool for ecological risk assessment, Environ. Toxicol. Chem., 2002, vol. 2, no. 6, pp. 1316–1322.Biomarkers: biochemical, physiological, and histological markers of anthropogenic stress / eds R.J. Huggett, R.A. Kimerle, P.M. Mehrle, H.L. Bergman. — Boca Raton : Lewis Publishers, 1992. — 347 р.Biomarkers: Biochemical, Physiological, and Histological Markers of Anthropogenic Stress, Huggett, R.J., Kimerle, R.A., Mehrle, P.M., Bergman, H.L., eds., Boca Raton, Fla.: Lewis, 1992.Bloxham M.J., Worsfold P.J., Depledge M.H. Integrative biological and chemical monitoring: in situ physiological responses of freshwater crayfish to fluctuations in environmental ammonia concentrations // Ecotoxicology. — 1999. — Vol. 8, № 3. — P. 225–237.Bloxham, M.J., Worsfold, P.J., and Depledge, M.H., Integrative biological and chemical monitoring: in situ physiological responses of freshwater crayfish to fluctuations in environmental ammonia concentrations, Ecotoxicology, 1999, vol. 8, no. 3, pp. 225–237.Borcherding J. Ten years of practical experience with the Dreissena-Monitor, a biological early warning system for continuous water quality monitoring // Hydrobiologia. — 2006. — Vol. 556, № 1. — P. 417–426.Borcherding, J., Ten years of practical experience with the Dreissena-Monitor, a biological early warning system for continuous water quality monitoring, Hydrobiologia, 2006, vol. 556, no. 1, pp. 417–426.Brown R.J., Galloway T.S., Lowe D. et al. Differential sensitivity of three marine invertebrates to copper assessed using multiple biomarkers // Aquat. Toxicol. — 2004. — Vol. 66(3). — P. 267–278.Brown, R.J., Galloway, T.S., Lowe, D., Browne, M.A., Dissanayake, A., Jones, M.B., and Depledge, M.H., Differential sensitivity of three marine invertebrates to copper assessed using multiple biomarkers, Aquat. Toxicol., 2004, vol. 66, no. 3, pp. 267–278.Curtis T.M., Williamson R., Depledge M.H. Simultaneous, long-term monitoring of valve and cardiac activity in the blue mussel Mytilus edulis exposed to copper // Mar. Biol. — 2000. — Vol. 136, Iss. 5. — P. 837–846.Curtis, T.M., Williamson, R., and Depledge, M.H., Simultaneous, long-term monitoring of valve and cardiac activity in the blue mussel Mytilus edulis exposed to copper, Mar. Biol., 2000, vol. 136, no. 5, pp. 837–846.Davies I.M. and Vethaak A.D. Integrated marine environmental monitoring of сhemicals and their effects : ICES Cooperative Research Report. — 2012. — № 315. — 277 p.Davies, I.M. and Vethaak, A.D., Integrated marine environmental monitoring of сhemicals and their effects, ICES Coop. Res. Rep., 2012, no. 315.Depledge M.H., Aagaard A., Györkös P. Assessment of trace metal toxicity using molecular, physiological and behavioural biomarkers // Mar. Pollut. Bull. — 1995. — Vol. 31, Iss. 1–3. — P. 19–27.Depledge, M.H., Aagaard, A., and Györkös, P., Assessment of trace metal toxicity using molecular, physiological and behavioural biomarkers, Mar. Pollut. Bull., 1995, vol. 31, nos. 1–3, pp. 19–27.Depledge M.H., Andersen B.B. A computer-aided physiological monitoring system for continuous, long-term recording of cardiac activity in selected invertebrates // Comp. Biochem. Physiol. — 1990. — Vol. 96, Iss. 4. — P. 473–477. DOI: 10.1016/0300-9629(90)90664-E.Depledge, M.H. and Andersen, B.B., A computer-aided physiological monitoring system for continuous, long-term recording of cardiac activity in selected invertebrates, Comp. Biochem. Physiol., 1990, vol. 96, no. 4, pp. 473–477. doi 10.1016/0300-9629(90)90664-EDepledge M.H., Fossi M.C. The role of biomarkers in environmental assessment (2). Invertebrates // Ecotoxicol. — 1994. — Vol. 3, Iss. 3. — P. 161–172. DOI: 10.1007/BF00117081.Depledge, M.H. and Fossi, M.C., The role of biomarkers in environmental assessment (2). Invertebrates, Ecotoxicology, 1994, vol. 3, no. 3, pp. 161–172. doi 10.1007/BF00117081 Depledge, M.H. and Galloway, T.S., Healthy animals, healthy ecosystems, Front. Ecol. En¬viron., 2005, vol. 3, no. 5, pp. 251–258. doi 10.2307/3868487Depledge M.H., Galloway T.S. Healthy animals, healthy ecosystems // Frontiers in Ecology and the Environment. — 2005. — Vol. 3(5). — P. 251–258. DOI: 10.2307/3868487.Fokina, N.N., Ruokolainen, T.R., Nemova, N.N., and Bakhmet, I.N., Changes of blue mussels Mytilus edulis L. composition under cadmium and copper toxic effect, Biol. Trace Elem. Res., 2013, vol. 154, no. 2, pp. 217–225. doi 10.1007/s12011-013-9727-3Fokina N.N., Ruokolainen T.R., Nemova N.N., Bakhmet I.N. Changes of blue mussels Mytilus edulis L. composition under cadmium and copper toxic effect // Biol. Trace Elem. Res. — 2013. — Vol. 154, № 2. — P. 217–225. DOI: 10.1007/s12011-013-9727-3.Handy, R.D., Galloway, T.S., and Depledge, M.H., A proposal for the use of biomarkers for the assessment of chronic pollution and in regulatory toxicology, Ecotoxicology, 2003, vol. 12, nos. 1–4, pp. 331–343.Handy R.D., Galloway T.S., Depledge M.H. A proposal for the use of biomarkers for the assessment of chronic pollution and in regulatory toxicology // Ecotoxicol. — 2003. — Vol. 12, Iss. 1–4. — P. 331–343.Kholodkevich, S.V., Ivanov, A.V., Kornienko, E.L., and Kurakin, A.S., US Patent 8442809, Method of biological environment monitoring (versions) and a system for realization thereof, 2013.Kholodkevich S.V., Ivanov A.V., Kornienko E.L., Kurakin A.S. Method of biological environment monitoring (versions) and a system for realization thereof : US Pat. № 8442809. — 05.14.2013.Kholodkevich, S.V., Ivanov, A.V., Kurakin, A.S., Kornienko, E.L., and Fedotov, V.P., Real time biomonitoring of surface water toxicity level at water supply stations, Environ. Bioindic., 2008, vol. 3, no. 1, pp. 23–34.Kholodkevich S.V., Ivanov A.V., Kurakin A.S. et al. Real time biomonitoring of surface water toxicity level at water supply stations // J. of Environmental Bioindicators. — 2008. — Vol. 3, Iss. 1. — P. 23–34.Kholodkevich, S.V., Kuznetsova, T.V., Lehtonen, K.K., and Kurakin, A.S. Experiences on ecological status assessment of the Gulf of Bothnia different sites based on cardiac activity biomarkers of caged mussels (Mytilus edulis), ICES Annu. Sci. Conf., 2011. http://www.ices.dk/products/CMdocs/CM-2011/R/R2011.pdf Accessed April 12, 2017.Kholodkevich S.V., Kuznetsova T.V., Lehtonen K.K., Kurakin A.S. Experiences on ecological status assessment of the Gulf of Bothnia different sites based on cardiac activity biomarkers of caged mussels (Mytilus edulis) : ICES Annual Science Conference 2011. http://www.ices.dk/products/CMdocs/CM-2011/R/R2011.pdf 12 p.Kholodkevich, S.V., Kuznetsova, T.V., Sharov, A.N., Kurakin, A.S., Lips, U., Kolesova, N., and Lehtonen, K.K., Applicability of a bioelectronic cardiac monitoring system for the detection of biological effects of pollution in bioindicator species in the Gulf of Finland, J. Mar. Syst., 2017, vol. 171, pp. 151–158. doi 10.1016/j.jmarsys.2016.12.005Kholodkevich S.V., Kuznetsova T.V., Sharov A.N. et al. Applicability of a bioelectronic cardiac monitoring system for the detection of biological effects of pollution in bioindicator species in the Gulf of Finland // J. Mar. Syst. — 2017. — Vol. 171. — P. 151–158. DOI: 10.1016/j.jmarsys.2016.12.005.Kopecka, J., Lehtonen, K.K., Baršiene, J., Broeg, K., Vuorinen, P.J., Gercken, J., and Pempkowiak, J., Measurements of biomarker levels in the flounder (Platichthys flesus) and blue mussel (Mytilus trossulus) from the Gulf of Gdansk (southern Baltic), Mar. Pollut. Bull., 2006, vol. 53, nos. 8–9, pp. 406–421. doi 10.1016/j.marpolbul.2006.03.008Kopecka J., Lehtonen K.K., Baršiene J. et al. Measurements of biomarker levels in the flounder (Platichthys flesus) and blue mussel (Mytilus trossulus) from the Gulf of Gdansk (southern Baltic) // Mar. Pollut. Bull. — 2006. — Vol. 53, Iss. 8–9. — P. 406–421. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2006.03.008.Kramer, K.J.M. and Foekema, E.M., The “Musselmonitor®” as biological early warning system—the first decade, Biomonitors and Biomarkers as Indicators of Environmental Change 2, Butterworth, F.M., Gonsebatt-Bonaparte, M.E., and Gunatilaka, A., eds., New York: Kluwer Academic and Plenum Publishers, 2000, pp. 59–87.Kramer K.J.M., Foekema E.M. The «Musselmonitor®» as biological early warning system — the first decade // Biomonitors and biomarkers as Indicators of Environmental Change 2 / eds. F.M. Butterworth, M.E. Gonsebatt-Bonaparte, A. Gunatilaka. — N.Y. : Kluwer Academic and Plenum Publishers, 2000. — P. 59–87.Kuznetsova, T.V. and Kholodkevich, S.V., Comparative assessment of surface water quality through evaluation of physiological state of bioindicator species: Searching a new biomarkers, 4th Mediterr. Conf. Embedded Comput., Budva, Montenegro, 2015, pp. 339–344.Kuznetsova T.V., Kholodkevich S.V. Comparative assessment of surface water quality through evaluation of physiological state of bioindicator species: Searching a new biomarkers // 4rd Mediterranean Conference on Embedded Computing. — Budva ; Montenegro, 2015. — P. 339–344.Kuznetsova, T.V., Kholodkevich, S.V., and Kurakin, A.S., Experience on ecological status assessment based on adaptive potential diagnostics in selected invertebrates of the Baltic Sea sub-regions, Fundam. Prikl. Gidrofiz., 2018, vol. 11, no. 2, pp. 75–85. doi 10.7868/S2073667318020065Kuznetsova T.V., Kholodkevich S.V., Kurakin A.S. Experience on ecological status assess¬ment based on adaptive potential diagnostics in selected invertebrates of the Baltic Sea sub-regions (in English) // Фундаментальная и прикладная гидрофизика. — 2018. — Т. 11, № 2. — С. 75–85. DOI: 10.7868/S2073667318020065.Lehtonen, K.K., Sundelin, B., Lang, T., and Strand, J., Development of tools for integrated monitoring and assessment of hazardous substances and their biological effects in the Baltic Sea, Ambio, 2014, vol. 43, no. 1, pp. 69–81. doi 10.1007/s13280-013-0478-3Lehtonen K.K., Sundelin B., Lang T., Strand J. Development of tools for integrated monitoring and assessment of hazardous substances and their biological effects in the Baltic Sea // AMBIO. — 2014. — Vol. 43, № 1. — P. 69–81. DOI: 10.1007/s13280-013-0478-3.Lloret, J., Shulman, G., and Love, R.M., Conditions and Health Indicators of Exploited Marine Fishes, West Sussex, UK: Wiley, 2014.Lloret J., Shulman G., Love R.M. Conditions and health indicators of exploited marine fishes. — Wiley Blackwell, 2014. — 262 p.Lowry, O.H., Rosebrough, N.J., Farr, A.L., and Randall, R.J., Protein measurement with the Folin phenol reagent, J. Biol. Chem., 1951, vol. 193, no. 1, pp. 265–275.Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biol. Chem. — 1951. — Vol. 193, № 1. — P. 265–275.Ohkawa, H., Ohishi, N., and Yagi, K., Assay for lipid peroxides in animal tissues by thiobarbituric acid reaction, Anal. Biochem., 1979, vol. 95, no. 2, pp. 351–358. doi 10.1016/0003-2697(79)90738-3Ohkawa H., Ohishi N., Yagi K. Assay for lipid peroxides in animal tissues by thiobarbituric acid reaction // Anal. Biochem. — 1979. — Vol. 95, № 2. — P. 351–358. DOI: 10.1016/0003-2697(79)90738-3.Rodriguez-Ortega, M.J., Alhama, J., Funes, V., Romero-Ruíz, A., Rodríguez-Ariza, A., and López-Barea, J., Biochemical biomarkers of pollution in the clam Chamaelea gallina from South-Spanish littoral, Environ. Toxicol. Chem., 2002, vol. 21, no. 3, pp. 542–549. doi 10.1002/etc.5620210311Rodriguez-Ortega M.J., Alhama J., Funes V. et al. Biochemical biomarkers of pollution in the clam Chamaelea gallina from South-Spanish littoral // Environ. Toxicol. Chem. — 2002. — Vol. 21, № 3. — P. 542–549. DOI: 10.1002/etc.5620210311.Roméo, M., Frasila, C., Gnassia-Barelli, M., Damiens, G., Micu, D., and Mustata, G., Biomonitoring of trace metals in the Black Sea (Romania) using mussels Mytilus galloprovincialis, Water Res., 2005, vol. 39, no. 4, pp. 596–604.Roméo M., Frasila C., Gnassia-Barelli M. et al. Biomonitoring of trace metals in the Black Sea (Romania) using mussels Mytilus galloprovincialis // Water Res. — 2005. — Vol. 39, Iss. 4. — P. 596–604.Roméo, M. and Gnassia-Barelli, M., Effect of heavy metals on lipid peroxidation in the Mediterranean clam Ruditapes decussates, Comp. Biochem. Physiol., 1997, vol. 118, no. 1, pp. 33–37. doi 10.1016/S0742-8413(97)00079-0Roméo M., Gnassia-Barelli M. Effect of heavy metals on lipid peroxidation in the Mediterranean clam Ruditapes decussatus // Comp. Biochem. Physiol. — 1997. — Vol. 118, Iss. 1. — P. 33–37. DOI: 10.1016/S0742-8413(97)00079-0.Sheehan, D., McIntosh, J., Power, A., and Fitzpatrick, P.J., Environmental biochemistry, Biochem. Soc. Trans., 1995, vol. 23, pp. 419–422.Sheehan D., McIntosh J., Power A., Fitzpatrick P.J. Environmental biochemistry // Biochem. Soc. Trans. — 1995. — Vol. 23. — P. 419–422.Stankovic, S., Jovic, M., Milanov, R., and Joksimovic, D., Trace elements concentrations (Zn, Cu, Pb, Cd, As and Hg) in the Mediterranean mussel (Mytilus galloprovincialis) and evaluation of mussel quality and possible human health risk from cultivated and wild sites of the southeastern Adriatic Sea, Montenegro, J. Serb. Chem. Soc., 2011, vol. 76, no. 12, pp. 1725–1737. doi 10.2298/JSC110420095SStankovic S., Jovic M., Milanov R., Joksimovic D. Trace elements concentrations (Zn, Cu, Pb, Cd, As and Hg) in the Mediterranean mussel (Mytilus galloprovincialis) and evaluation of mussel quality and possible human health risk from cultivated and wild sites of the southeastern Adriatic Sea, Montenegro // J. Serb. Chem. Soc.. — 2011. — Vol. 76, № 12. — P. 1725–1737. DOI: 10.2298/JSC110420095S.Turja, R., Höher, N., Snoeijs, P., Baršienė, J., Butrimavičienė, L., Kuznetsova, T., Kholodkevich, S.V., Devier, M.-H., Budzinski, H., and Lehtonen, K.K., A multibiomarker approach to the assessment of pollution impacts in two Baltic Sea coastal areas in Sweden using caged mussels (Mytilus trossulus), Sci. Total Environ., 2014, vol. 473–474, pp. 398–409. doi 10.1016/j.scitotenv.2013.12.038Turja R., Höher N., Snoeijs P. et al. A multibiomarker approach to the assessment of pollution impacts in two Baltic Sea coastal areas in Sweden using caged mussels (Mytilus trossulus) // Sci. Total Environ. — 2014. — Vol. 473–474. — P. 398–409. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2013.12.038.Viarengo, A., Burlando, B., Ceratto, N., and Panfoli, I., Antioxidant role of metallothioneins: a comparative overview, Cell. Mol. Biol., 2000, vol. 46, no. 2, pp. 407–417.Viarengo A., Burlando B., Ceratto N., Panfoli I. Antioxidant role of metallothioneins: a comparative overview // Cell. Mol. Biol. — 2000. — Vol. 46, № 2. — P. 407–417.Report of the Working Group on Biological Effects of Contaminants (WGBEC), 19–23 March 2007, Alessandria, Italy: ICES, 2007, no. CM 2007/MHC:03.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.