tinroИзвестия ТИНРОIzvestiya TINRO1606-99192658-5510ТИНРО10.26428/1606-9919-2019-197-182-193tinro-480Research ArticleУСЛОВИЯ ОБИТАНИЯ ПРОМЫСЛОВЫХ ОБЪЕКТОВENVIRONMENTS OF FISHERIES RESOURCESСОВМЕСТНОЕ ВЛИЯНИЕ КАДМИЯ И ПОНИЖЕННОЙ СОЛЕНОСТИ НА ДИНАМИКУ ЧИСЛЕННОСТИ И ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ПРОЦЕССЫ КРИПТОФИТОВОЙ ВОДОРОСЛИ PLAGIOSELMIS PROLONGACOMBINED EFFECT OF CADMIUM AND LOWERED SALINITY ON DYNAMICS OF ABUNDANCE AND PHYSIOLOGICAL PROCESSES FOR ALGA PLAGIOSELMIS PROLONGAМаркинаЖ. В.MarkinaZh. V.

Маркина Жанна Васильевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник.

Markina Zhanna V., Ph.D., researcher.

zhannav@mail.ruАйздайчерН. А.AizdaicherN. A.

Айздайчер Нина Александровна, кандидат биологических наук, доцент, старший научный сотрудник.

Aizdaicher Nina A., Ph.D., assistant professor, senior researcher.

aizdaicher@mail.ruНациональный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАН; Дальневосточный государственный федеральный университетRussian FederationНациональный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАНRussian Federation2019300620191972182193Copyright © Маркина Ж.В., Айздайчер Н.А., 20192019Маркина Ж.В., Айздайчер Н.А.Markina Z.V., Aizdaicher N.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://izvestiya.tinro-center.ru/jour/article/view/480

Изучено совместное влияние кадмия в концентрациях 10, 30 и 50 мкг/л и солености 32, 24 и 16 ‰ на морскую одноклеточную водоросль Plagioselmis prolonga (Cryptophyta). Оцениваемыми показателями являлись: динамика численности популяции, размер клеток, относительный показатель внутренней структуры клеток — боковое светорассеяние клеток, флуоресценция фотосинтетических пигментов (хлорофилла a, фикоэритрина и аллофикоцианина), отражающая функционирование фотосинтетического аппарата, и содержание активных форм кислорода (АФК), приводящих к разрушению мембран клеток. Установлено, что в полносоленой морской воде (32 ‰) присутствие кадмия в среде в концентрации 10 мкг/л не влияло на динамику роста и физиологические показатели водоросли. Добавка 30 и 50 мкг/л кадмия в среду стимулировала рост численности клеток, содержание АФК возрастало при 50 мкг/л; остальные показатели не изменялись. Размер клеток увеличивался. Понижение солености до 24 ‰ приводило к интенсивному росту численности клеток на всем протяжении опыта, возрастанию АФК на третьи сутки и снижению этого показателя на седьмые. Боковое светорассеяние и флуоресценция хлорофилла а не изменялись по сравнению с контролем, флуоресценция фикоэритрина и аллофикоцианина уменьшалась. Клетки становились крупнее. Показано, что совместное действие кадмия во всех концентрациях при солености 16 ‰ приводило к ингибированию роста популяции и уменьшению показателей бокового светорассеяния и флуоресценции фотосинтетических пигментов P. prolonga, кроме АФК и размера клеток, показатели которых возрастали. Выявлено, что кадмий при солености 32 ‰ стимулирует рост водоросли и не оказывает влияние на фотосинтетический аппарат клеток, а при понижении солености до 16 ‰ оказывает угнетающее действие как на рост, так и на фотосинтетический аппарат клетки. При всех концентрациях кадмия и всех соленостных режимах содержание активных форм кислорода возрастало, размер клеток также увеличивался.

Combined effect of cadmium (10, 30, and 50 mg/L) and salinity (32, 24, and 16 ‰) on marine unicellular alga Plagioselmis prolonga (Cryptophyta) is investigated. Such parameters as the cells number dynamics, their size, side scattering (as a characteristic of internal structure of cells), photosynthetic pigments fluorescence (chlorophyll a, phycoerythrin, allophycocyanin, as a measure of the photosynthetic apparatus function), and reactive oxygen species (ROS) content (as an index of the cellular membranes destruction) were registered in experiments using the flow cytometer CytoFLEX (Beckman Coulter). Addition of cadmium in concentration of 10 mg/L to the water with salinity 32 ‰ did not influence on alga growth and its physiological parameters. The higher concentrations of cadmium, as 30 and 50 mg/L, stimulated the cells growth and ROS increased under the concentration of 50 mg/L, but other parameters did not altered. The same contamination with cadmium under salinity 24 ‰ caused the cells size rising and their intensive growth, ROS increasing on 3rd day and decreasing on 7th day of exposition, and phycoerythrin and allophycocyanin fluorescence diminishing, but the side scattering and chlorophyll a fluorescence still did not differ from the control. Any concentration of cadmium in the water with salinity 16 ‰ caused the population growth inhibition, decreasing of side scattering and all photosynthetic pigments fluorescence, and increasing of ROS and cells size. There is concluded that cadmium contamination in conditions of normal (32 ‰) salinity has a stimulation effect on Plagioselmis prolonga growth and no effect on its photosynthetic apparatus, but the same contamination in conditions of lowered salinity has a negative effect on both its growth and photosynthetic functions, whereas the reactive oxygen species content increases and the cells become larger under the cadmium contamination regardless the salinity factor.

кадмийсоленостькриптофитовые водоросли Plagioselmis prоlongaчисленность клетокфлуоресценция фотосинтетических пигментовактивные формы кислородапроточная цитометрияcadmiumsalinityCryptophytaPlagioselmis prolongacells numberfluorescencephotosynthetic pigmentreactive oxygen speciesflow cytometryReferencesБотаника: курс альгологии и микологии : учеб. / под ред. Т.Ю. Дьякова. — М. : МГУ, 2007. — 559 с.Botanika: kurs al’gologii i mikologii (Botany: Course of Algology and Mycology), Dyakova, T.Yu., Ed., Moscow: Mosk. Gos. Univ., 2007.Глущенко Г.Ю. Количественные характеристики ультрафитопланктона Азовского моря в современный период // Вестн. ЮНЦ РАН. — 2012. — Т. 8, № 1. — С. 54–59.Glushchenko, G.Yu., Kolichestvennye kharakteristiki ul’trafitoplanktona Azovskogo morya v sovremennyi period (Quantitative Parameters of Ultraphytoplankton in the Sea of Azov in the Modern Period), Vestn. Yuzhn. Nauchn. Tsentra Ross. Akad. Nauk, 2012, vol. 8, no 1. pp. 54–59.Качество морских вод по гидрохимическим показателям. Ежегодник 2016 / под ред. А.Н. Коршенко. — М. : Наука, 2017. — 190 с.Kachestvo morskih vod po gidrokhimicheskim pokazatelyam. Ezhegodnik 2016 (Marine Water Quality Based on Hydrochemical Parameters), Korshenko, A.N., Ed., Moscow: Nauka, 2017.Орлова Т.Ю., Айздайчер Н.А., Стоник И.В. Лабораторное культивирование морских микроводорослей, включая продуцентов фитотоксинов : науч.-метод. пособие. — Владивосток : Дальнаука, 2011. — 89 с.Orlova, T.Yu., Aizdaicher, N.A., and Stonik, I.V., Laboratornoe kul’tivirovanie morskih mikrovodoroslej, vklyuchaya produtsentov fitotoksinov (Laboratory Cultivation of Marine Microalgae, Including Phytotoxin Producers), Vladivostok: Dal’nauka, 2011.Радченко И.Г., Ильяш Л.В. Рост и фотосинтетическая активность диатомовой водоросли Thalassiosira weissflogii при снижении солености // Изв. РАН. Сер. биол. — 2006. — № 3. — С. 306–313.PDK 2010. Normativy kachestva vody vodnyh ob’’ektov rybohozyajstvennogo znacheniya, v tom chisle normativy predel’no dopustimyh koncentracij vrednyh veshchestv v vodah vodnyh ob’’ektov rybohozyajstvennogo znacheniya. Utverzhden prikazom Rukovoditelya Federal’nogo agentstva po rybolovstvu A.A. Krajnego № 20 ot 18 yanvarya 2010 g., zaregistrirovano Ministerstvom yusticii 9 fevralya 2010 g., № 16326 (Maximum Allowable Concentrations 2010. Water Quality Norms for Water Bodies of Fishery Importance. Approved by the Order of the Head of the Federal Agency for Fisheries, A.A. Krainii, no. 20 of January 18, 2010).Andosch A., Affenzeller M.J., Lütz C., Lütz-Meindl U. A freshwater green alga under cadmium stress: ameliorating calcium effects on ultrastructure and photosynthesis in the unicellular model Micrasterias // J. Plant. Physiol. — 2012. — Vol. 169, Iss. 15. — P. 1489–1500. DOI: 10.1016/j.jplph.2012.06.002.Radchenko, I.G. and Il’yash, L.V., Growth and photosynthetic activity of diatom Thalassiosira weissflogii at decreasing salinity, Biol. Bull., 2006, vol. 33, no. 3, pp. 242–247.Belghith T., Athmouni K., Bellassoued K. et al. Physiological and biochemical response of Dunaliella salina to cadmium pollution // J. Appl. Phycol. — 2016. — Vol. 28, Iss. 2. — P. 991–999. DOI: 10.1007/s10811-015-0630-5.Andosch, A., Affenzeller, M.J., Lütz, C., and Lütz-Meindl, U., A freshwater green alga under cadmium stress: ameliorating calcium effects on ultrastructure and photosynthesis in the unicellular model Micrasterias, J. Plant Physiol., 2012, vol. 169, no. 15, pp. 1489–1500. doi 10.1016/j.jplph.2012.06.002Birungi Z.S., Chirwa E.M.N. Bioreduction of thallium and cadmium toxicity from industrial wastewater using microalgae // Chemical Engineering Transactions. — 2017. — Vol. 57. — P. 1183–1188. DOI: 10.3303/CET1757198.Belghith, T., Athmouni, K., Bellassoued, K., El Feki, A., and Ayadi, H., Physiological and biochemical response of Dunaliella salina to cadmium pollution, J. Appl. Phycol., 2016, vol. 28, no. 2, pp. 991–999. doi 10.1007/s10811-015-0630-5Butcher R.W. An introductory account of the smaller algae of British coastal waters. Part 4: Cryptophyceae : Fish. Invest. Ser. 4. — L., 1967. — 54 p.Birungi, Z.S. and Chirwa, E.M.N., Bioreduction of thallium and cadmium toxicity from industrial wastewater using microalgae, Chem. Eng. Trans., 2017, vol. 57, pp. 1183–1188. doi 10.3303/CET1757198Cheng J., Qiu H., Chang Z. et al. The effect of cadmium on the growth and antioxidant response for freshwater algae Chlorella vulgaris // SpringerPlus. — 2016. — Vol. 5. — P. 1290–1297. DOI: 10.1186/s40064-016-2963-1.Butcher, R.W., An introductory account of the smaller algae of British coastal waters. Part IV: Cryptophyceae, Fish. Invest., Ser. IV, London, 1967.Fu F.-X., Bell P.R.F. Effect of salinity on growth, pigmentation, N2 fixation and alkaline phosphatase activity of cultured Trichodesmium sp. // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2003. — Vol. 257. — P. 69–76.Cheng, J., Qiu, H., Chang, Z., Jiang, Z., and Yin, W., The effect of cadmium on the growth and antioxidant response for freshwater algae Chlorella vulgaris, SpringerPlus, 2016, vol. 5, pp. 1290–1297. doi 10.1186/s40064-016-2963-1Gissi F., Adams M.S., King C.K., Jolley D.F. A robust bioassay to assess the toxicity of metals to the Antarctic marine microalga Phaeocystis antarctica // Environ. Toxicol. Chem. — 2015. — Vol. 34, Iss. 7. — P. 1578–1587. DOI: 10.1002/etc.2949.Fu, F.-X. and Bell, P.R.F., Effect of salinity on growth, pigmentation, N2 fixation and alkaline phosphatase activity of cultured Trichodesmium sp., Mar. Ecol.: Prog. Ser., 2003, vol. 257, pp. 69–76.Gomes A., Fernandes E., Lima J.L.F.C. Fluorescence probes used for detection of reactive oxygen species // J. Biochem. Biophys. Methods. — 2005. — Vol. 65, Iss. 2–3. — P. 45–80. DOI: 10.1016/j.jbbm.2005.10.003.Gissi, F., Adams, M.S., King, C.K., and Jolley, D.F., A robust bioassay to assess the toxicity of metals to the Antarctic marine microalga Phaeocystis antarctica, Environ. Toxicol. Chem., 2015, vol. 34, no. 7, pp. 1578–1587. doi 10.1002/etc.2949Hyka P., Lickova S., Přibyl P. et al. Flow cytometry for the development of biolotechnological processes with microalgae // Biotechnol. Adv. — 2013. — Vol. 31, Iss. 1. — P. 2–16. DOI: 10.1016/j.biotechadv.2012.04.007.Gomes, A., Fernandes, E., and Lima, J.L.F.C., Fluorescence probes used for detection of reactive oxygen species, J. Biochem. Biophys. Methods, 2005, vol. 65, no. 2–3, pp. 45–80. doi 10.1016/j.jbbm.2005.10.003Jamers A., Lenjou M., Deraedt P. et al. Flow cytometric analysis of the cadmium-exposed green alga Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae) // Europ. J. Phycol. — 2009. — Vol. 44, Iss. 4. — P. 541–550. DOI: 10.1080/09670260903118214.Hyka, P., Lickova, S., Přibyl, P., Melzoch, K., and Kovar, K., Flow cytometry for the development of biolotechnological processes with microalgae, Biotechnol. Adv., 2013, vol. 31, no. 1, pp. 2–16. doi 10.1016/j.biotechadv.2012.04.007La Rocca N., Andreoli C., Giacometti G.M. et al. Responses of the Antarctic microalga Koliella antarctica (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) to cadmium contamination // Photosynthetica. — 2009. — Vol. 47, Iss. 3. — P. 471–479.Jamers, A., Lenjou, M., Deraedt, P., Bockstaele, D.V., Blust, R., and de Coen, W., Flow cytometric analysis of the cadmium-exposed green alga Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae), Europ. J. Phycol., 2009, vol. 44, no. 4, pp. 541–550. doi 10.1080/09670260903118214Markina Zh.V., Aizdaicher N.A. Photosynthetic pygments content and growth of microalga Plagioselmis prolonga (Cryptophyta) under low salinity // J. Stress Physiol. & Biochem. — 2016. — Vol. 12, № 3. — P. 77–83.La Rocca, N., Andreoli, C., Giacometti, G.M., Rascio, N., and Moro, I., Responses of the Antarctic microalga Koliella antarctica (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) to cadmium contamination, Photosynthetica, 2009, vol. 47, no. 3, pp. 471–479.Nagajyoti P.C., Lee K.D., Sreekanth T.V.M. Heavy metals, occurrence and toxicity for plants: a review // Environ. Chem. Lett. — 2010. — Vol. 8, Iss. 3. — P. 199–216. DOI: 10.1007/s10311-010-0297-8.Markina, Zh.V. and Aizdaicher, N.A., Photosynthetic pygments content and growth of microalga Plagioselmis prolonga (Cryptophyta) under low salinity, J. Stress Physiol. Biochem., 2016, vol. 12, no. 3, pp. 77–83.Obena R.P., Arco S., Azanza R.V. Pyrodinium bahamense var. compressum Böhm Survival in High and Low Cadmium Levels // Philippine J. Science. — 2017. — Vol. 146, № 3. — P. 287–292.Nagajyoti, P.S., Lee, K.D., and Sreekanth, T.V.M., Heavy metals, occurrence and toxicity for plants: a review, Environ. Chem. Lett., 2010, vol. 8, no. 3, pp. 199–216. doi 10.1007/s10311-010-0297-8Pal D., Khozin-Goldberg I., Didi-Cohen S. et al. Growth, lipid production and metabolic adjustments in the euryhaline eustigmatophyte Nannochloropsis oceanica CCALA 804 in response to osmotic downshift // Appl. Microbiol. Biotechnol. — 2013. — Vol. 97, Iss. 18. — P. 8291–8306. DOI: 10.1007/s00253-013-5092-6.Obena, R.P., Arco, S., and Azanza, R.V., Pyrodinium bahamense var. compressum Böhm survival in high and low cadmium levels, Philipp. J. Sci., 2017, vol. 146, no. 3, pp. 287–292.Read D.S., Bowes M.J., Newbold L.K., Whiteley A.S. Weekly flow cytometric analysis of riverine phytoplankton to determine seasonal bloom dynamics // Environ. Sci.: Processes Impacts. — 2014. — Vol. 16, Iss. 3. — P. 594–603. DOI: 10.1039/c3em00657c.Pal, D., Khozin-Goldberg, I., Didi-Cohen, S., Solovchenko, A., Batushansky, A., Kaye, Yu., Sikron, N., Samani, T., Fait, A., and Boussiba, S., Growth, lipid production and metabolic adjustments in the euryhaline eustigmatophyte Nannochloropsis oceanica CCALA 804 in response to osmotic downshift, Appl. Microbiol. Biotechnol., 2013, vol. 97, iss. 18, pp. 8291–8306. doi 10.1007/s00253-013-5092-6Romano R.L., Liria C.W., Machini M.T. et al. Cadmium decreases the levels of glutathione and enhances the phytochelatin concentration in the marine dinoflagellate Lingulodinium polyedrum // J. Appl. Phycol. — 2017. — Vol. 29, Iss. 2. — P. 811–820. DOI: 10.1007/s10811-016-0927-z.Read, D.S., Bowes, M.J., Newbold, L.K., and Whiteley, A.S., Weekly flow cytometric analysis of riverine phytoplankton to determine season bloom dynamics, Environ. Sci.: Proc. Imp., 2014, vol. 16, no. 3, pp. 594–603. doi 10.1039/c3em00657cSuratno S., Puspitasari R., Purbonegoro T., Mansur D. Copper and cadmium toxicity to marine phytoplankton, Chaetoceros gracilis and Isochrysis sp. // Indones. J. Chem. — 2015. — Vol. 15, № 2. — P. 172–178.Romano, R.L., Liria, C.W., Machini, M.T., Colepicolo, P., and Zambotti-Villela, L., Cadmium decreases the levels of glutathione and enhances the phytochelatin concentration in the marine dinoflagellate Lingulodinium polyedrum, J. Appl. Phycol., 2017, vol. 29, no. 2, pp. 811–820. doi 10.1007/s10811-016-0927-zTammam A.A., Fakhry E.M., El-Sheekh M. Effect of salt stress on antioxidant system and the metabolism of the reactive oxygen species in Dunaliella salina and Dunaliella tertiolecta // Afr. J. Biotechnol. — 2011. — Vol. 10, № 19. — P. 3795–3808. DOI: 10.5897/AJB10.2392.Suratno, S., Puspitasari, R., Purbonegoro, T., and Mansur, D., Copper and cadmium toxicity to marine phytoplankton, Chaetoceros gracilis and Isochrysis sp., Indones. J. Chem., 2015, vol. 15, no. 2, pp. 172–178.Tas S., Yilmaz I.N. Potentially harmful microalgae and algal blooms in a eutrophic estuary in the Sea of Marmara (Turkey) // Medit. Mar. Sci. — 2015. — Vol. 16, № 2. — P. 432–443. DOI: http://dx.doi.org/10.12681/mms.1042.Tammam, A.A., Fakhry, E.M., and El-Sheekh, M., Effect of salt stress on antioxidant system and the metabolism of the reactive oxygen species in Dunaliella salina and Dunaliella tertiolecta, Afr. J. Biotechnol., 2011, vol. 10, no. 19, pp. 3795–3808. doi 10.5897/AJB10.2392Xing X.-L., Lin X.-Y., Chen C.-P. et al. Observations of several cryptomonad flagellates from China Sea by scanning electron microscopy // J. Syst. Evol. — 2008. — Vol. 46, Iss. 2. — P. 205–212. DOI: 10.3724/SP.J.1002.2008.07073.Tas, S. and Yilmaz, I.N., Potentially harmful microalgae and algal blooms in a eutrophic estuary in the Sea of Marmara (Turkey), Mediterr. Mar. Sci., 2015, vol. 16, no. 2, pp. 432–443. doi http://dx.doi.org/10.12681/mms.1042Zhu Q.-L., Guo S.-N., Wen F. et al. Transcriptional and physiological responses of Dunaliella salina to cadmium reveals time-dependent turnover of ribosome, photosystem, and ROS-scavenging pathways // Aquat. Toxicol. — 2019. — Vol. 207. — P. 153–162. DOI: 10.1016/j.aquatox.2018.12.007.Xing, X.-L., Lin, X.-Y., Chen, C.-P., Gao, Y.-H., Liang, J.-R., Huang, H.-Z., Li, B.-Q., Ho, K.-C., and Qi, Y.-Z., Observations of several cryptomonad flagellates from China Sea by scanning electron microscopy, J. Syst. Evol., 2008, vol. 46, no. 2, pp. 205–212. doi 10.3724/SP.J.1002.2008.07073Zhu, Q.-L., Guo, S.-N., Wen, F., Zhang, X.-L., Wang, C.-C., Si, L.-F., Zheng, J.-L., Liu, J., Transcriptional and physiological responses of Dunaliella salina to cadmium reveals time-dependent turnover of ribosome, photosystem, and ROS-scavenging pathways, Aquat. Toxicol., 2019, vol. 207, pp. 153–162. doi 10.1016/j.aquatox.2018.12.007Zhu, Q.-L., Guo, S.-N., Wen, F., Zhang, X.-L., Wang, C.-C., Si, L.-F., Zheng, J.-L., Liu, J., Transcriptional and physiological responses of Dunaliella salina to cadmium reveals time-dependent turnover of ribosome, photosystem, and ROS-scavenging pathways, Aquat. Toxicol., 2019, vol. 207, pp. 153–162. doi 10.1016/j.aquatox.2018.12.007

The authors declare that there are no conflicts of interest present.