tinroИзвестия ТИНРОIzvestiya TINRO1606-99192658-5510ТИНРО10.26428/1606-9919-2021-201-371-384tinro-634Research ArticleБИОЛОГИЧЕСКИЕ РЕСУРСЫBIOLOGICAL RESOURCESКлеточный состав крови Salvelinus malma (Salmonidae) реки Радуга (Камчатка)Cell composition of blood for Salvelinus malma (Salmonidae) from the Raduga River (Kamchatka)МазурО. Е.MazurO. E.

Мазур Ольга Евгеньевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник

670047, г. Улан-Удэ, ул. Сахьяновой, 6

Mazur Ol’ga E., Ph.D., researcher

6, Sakhyanova, Ulan-Ude, 670047

olmaz33@yandex.ruБуторинаТ. Е.BoutorinaT. E.

Буторина Тамара Евгеньевна, доктор биологических наук, профессор

690087, г. Владивосток, ул. Луговая, 52б

Boutorina Tamara E., D.Biol., professor

52b Lugovaya St., Vladivostok, 690087

boutorina@mail.ruБусароваО. Ю.BusarovaO. Yu.

Бусарова Олеся Юрьевна, кандидат биологических наук, доцент

690087, г. Владивосток, ул. Луговая, 52б

Busarova Olesya Yu., Ph.D., assistant professor

52b Lugovaya St., Vladivostok, 690087

olesyabusarova@mail.ruИнститут общей и экспериментальной биологии СО РАНРоссияInstitute of General and Experimental Biology Siberian Branch Russian Academy of SciencesRussian FederationДальневосточный государственный технический рыбохозяйственный университетРоссияFar-Eastern State Technical Fisheries UniversityRussian Federation2021080720212012371384Copyright © Мазур О.Е., Буторина Т.Е., Бусарова О.Ю., 20212021Мазур О.Е., Буторина Т.Е., Бусарова О.Ю.Mazur O.E., Boutorina T.E., Busarova O.Y.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://izvestiya.tinro-center.ru/jour/article/view/634

Исследован клеточный состав крови молоди и половозрелой мальмы Salvelinus malma из р. Радуга нижнего течения р. Камчатка. Эритроидный ряд представлен пролиферирующими (эритробласты, базофильные, полихроматофильные нормобласты), созревающими (оксифильные нормобласты) и зрелыми эритроцитами, лейкоцитарный ряд — бластными клетками, агранулоцитами и гранулоцитами. Для молоди характерна интенсификация пролиферативных процессов (большее число незрелых эритроцитов, больших и средних лимфоцитов, наличие бластных клеток), появление пойкилоцитов; для половозрелых гольцов — большее число гранулоцитов, в основном за счет палочкоядерных и сегментоядерных нейтрофилов (р < 0,01). Отмечаются различия в картине крови молоди и половозрелых рыб на фоне инвазии патогенными гельминтами Anisakis simplex, Eubothrium salvelini, Neoechinorhynchussalmonis. Показатели клеточного состава крови свидетельствуют о широких адаптационных возможностях гемопоэза S. malma.

Hematopoiesis is a mechanism of multifunctional adaptation in vertebrates, including fish. Adaptive capabilities of populations are studied for a species of genus Salvelinus with high ecological plasticity. Char Salvelinus malma is represented in Kamchatka by the anadromous, river, brook, and several lake forms. Peripheral blood cells are investigated for this species juveniles and adults from the Raduga River in the lower Kamchatka River basin. The fish sampled in August 2013 were divided into two groups: sexually mature individuals (10 specimens) and juveniles (10 specimens). The body length (AC) of mature chars (mean ± standard deviation, range in brackets) was 338.90 ± 12.64 (304.0–380.0) mm, the body weight — 437.40 ± 57.74 (235.0–735.0) g, their sex ratio was close to 1 : 1. The length of juvenile chars was 150.50 ± 9.14 (104.0–195.0) mm, the weight — 33.90 ± 6.19 (10.1–68.8) g. Blood was sampled from the caudal vessel of alive fish immediately after catching, the blood smears were dried and fixed with May-Grunwald dye and then stained with azure-eosin. Composition of leukocytes and erythrocytes was determined on the stained blood smears. The blood cells were classified according to Ivanova (1983) and Zhiteneva et al. (1989). Statistical significance of the blood cells composition differences between fish groups was assessed using the Mann-Whitney U-test, after checking for normal distribution of characteristics (Kolmogorov-Smirnov test). The erythroid row of S. malma was represented by proliferating (erythroblasts, basophilic and polychromatophilic normoblasts), maturing (oxyphilic normoblasts) and mature erythrocytes, the leukocyte row — by blast cells, agranulocytes and granulocytes. The juveniles were characterized by intense proliferative processes (great number of immature erythrocytes, large and medium lymphocytes, presence of blast cells) and appearance of poikilocytes; the sexually mature chars were distinguished by greater number of granulocytes, mainly due to stab and segmented neutrophils (p < 0.01). Parasitological analysis showed different infestation of the juvenile and adult chars by pathogenic helminths (Anisakis simplex, Eubothrium salvelini, Neoechinorhynchus salmonis) that influenced on their blood. Broad adaptive capabilities of S. malma hematopoiesis provided by wide morphological and functional diversity of blood cells are concluded that maintains homeostasis of the species. Blood indices for char from the Raduga River can be used to form reference intervals for monitoring physiological state of this species.

лососевые рыбыгольцы рода Salvelinusмолодь рыбкровь рыбэритроцитылейкоцитыиммунитет рыбадаптации видапаразиты рыбsalmoncharSalvelinusjuvenilefish bloodred blood cellwhite blood cellfish parasiteРабота выполнена при частичной финансовой поддержке программы № 0271- 2021-0002 (FWSM-2021-0002)ReferencesАнохина В.С., Квасоварова А.Н., Щербак К.С. Характеристика крови и гистология половых желез заводского и дикого гольца озерного // Вестн. МГТУ. — 2012. — Т. 15, № 4. — С. 691–700.Anokhina, V.S., Kvasovarova, A.N., and Shcherbak, K.S., Characteristics of blood and histology of the gonads of the factory and wild lakes charr, Vestn. Murm. Gos. Tekh. Univ., 2012, vol. 15, no. 4, pp. 691–700.Антропогенные модификации экосистемы озера Имандра : моногр. / под ред. Т.И. Моисеенко. — М. : Наука, 2002. — 403 с.Antropogennyye modifikatsii ekosistemy ozera Imandra (Anthropogenic modifications of the ecosystem of Lake Imandra), Moiseenko T.I., ed., Moscow: Nauka, 2002.Бугаев В.Ф. Рыбы бассейна реки Камчатки (численность, промысел, проблемы) : моногр. — Петропавловск-Камчатский : Камчатпресс, 2007. — 192 с.Bugaev, V.F., Ryby basseyna reki Kamchatki (chislennost’, promysel, problemy) (The fish of the Kamchatka River watershed (abundance, utilization, issues)), Petropavlovsk-Kamchatsky: Kamchatpress, 2007.Буторина Т.Е., Бусарова О.Ю., Ермоленко А.В. Паразиты гольцов (Salmonidae: Salvelinus) Голарктики : моногр. — Владивосток : Дальнаука, 2011. — 281 с.Butorina, T.E., Busarova, O.Yu., Ermolenko, A.V., Parasites of char (Salmonidae: Salvelinus) from the Holarctic, Vladivostok: Dal’nauka, 2011.Быховская-Павловская И.Е. Паразиты рыб: руководство по изучению. — Л. : Наука, 1985. — 123 с.Bykhovskaya-Pavlovskaya, I.E., Parazity ryb: rukovodstvo po izucheniyu (Fish Parasites: A Study Guide), Leningrad: Nauka, 1985.Головина Н.А., Тромбицкий И.Д. Гематология прудовых рыб : моногр. — Кишинев : Штиинца, 1989. — 158 с.Golovina, N.A. andTrombitsky, I.D., Gematologiya prudovykh ryb (Hematology of pond fish), Kishinev: Shtiintsa, 1989.Гордеев И.И., Микряков Д.В., Балабанова Л.В., Микряков В.Р. Клеточный состав периферической крови и некоторых органов кроветворения ската Amblyraja georgiana (Norman, 1938) (Rajiformes: Rajidae) из моря Скоша // Биол. моря. — 2019. — Т. 45, № 6. — С. 422–427. DOI: 10.1134/S0134347519060032.Gordeev, I.I., Mikryakov, D.V., Balabanova, L.V., and Mikryakov, V.R., The сell сomposition of the peripheral blood and some hematopoietic organs in the antarctic starry skate Amblyraja georgiana (Norman, 1938) (Rajiformes: Rajidae) from the Scotia sea, Rus. J. Mar. Biol., 2019, vol. 45, no. 6, pp. 481–485. doi 10.1134/S1063074019060038Гордеев И.И., Микряков Д.В., Силкина Н.И. и др. Содержание иммунных комплексов и уровень окислительных процессов в крови и органах гольцов оз. Кроноцкое (п-ов Камчатка) // Arctic Environmental Research. — 2017. — Т. 17, № 3. — С. 204–211. DOI: 10.17238/issn2541-8416.2017.17.3.204.Gordeev, I.I., Mikryakov, D.V., Silkina, N.I., Mikryakov, V.R., and Busarova, O.Yu., Content of immune complexes and the level of oxidative processes in blood and organs of chars in the Kronotskoe Lake (Kamchatka peninsula), Arctic Environmental Research, 2017, vol. 17, no. 3, pp. 204–211. doi 10.17238/issn2541-8416.2017.17.3.204Грушко М.П. Клеточный состав кроветворных органов половозрелых самок представителей классов рыб, земноводных и пресмыкающихся : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Астрахань : АГТУ, 2010. — 43 с.Grushko, M.P., The cellular composition of the hematopoietic organs of sexually mature females of representatives of the classes of fish, amphibians and reptiles, Extended Abstract of Doctoral (Biol.) Dissertation, Astrahan’: AGTU, 2010.Доровских Г.Н., Степанов В.Г. Методы сбора и обработки ихтиопаразитологических материалов : учеб. пособие. — Сыктывкар : СГУ, 2009. — 131 с.Dorovskikh, G.N. and Stepanov, V.G., Metody sbora i obrabotki ikhtioparazitologicheskikh materialov (Methods for collecting and processing ichthyoparasitological materials), Syktyvkar: SGU, 2009.Есин Е.В., Маркевич Г.Н. Гольцы рода Salvelinus азиатской части Северной Пацифики: происхождение, эволюция и современное разнообразие : моногр. — Петропавловск-Камчатский : Камчатпресс, 2017. — 188 с.Esin, E.V. and Markevich, G.N., Gol’tsy roda Salvelinus aziatskoy chasti Severnoy Patsifiki: proiskhozhdeniye, evolyutsiya i sovremennoye raznoobraziye (Charrs of genus Salvelinus of azian North Pacific: origin, evolution and modern diversity), Petropavlovsk-Kamchatskij: Kamchatpress, 2017.Есин Е.В., Шульгина Е.В., Широков Д.А. и др. Физиологическая адаптация молоди гольца Salvelinus malma (Salmonidae) к обитанию в загрязненных реках вулканических территорий Камчатки // Биология внутренних вод. — 2018. — № 2. — С. 57–69. DOI: 10.7868/S0320965218020079.Esin, E.V., Shul’gina, E.V., Shirokov, D.A., Zlenko, D.V., and Leman, V.N., Physiological adaptations in juvenile dolly varden Salvelinus malma (Salmonidae) dwelling in polluted rivers of Kamchatkan volcanic territories, Inland Water Biology, 2018, vol. 11, no. 2, pp. 195–206. doi 10.1134/S1995082918020049Житенева Л.Д., Полтавцева Т.Г., Рудницкая О.А. Атлас нормальных и патологически измененных клеток крови рыб. — Ростов н/Д : Ростиздат, 1989. — 112 с.Zhiteneva, L.D., Poltavceva, T.G., and Rudnitskaya, O.A., Atlas normal’nykh i patologicheski izmenennykh kletok krovi ryb (Atlas of normal and pathologically altered blood cells of fish), Rostov-na-Donu: Rostizdat, 1989.Иванова Н.Т. Атлас клеток крови рыб: сравнительная морфология и классификация форменных элементов крови рыб. — М. : Лег. и пищ. пром-сть, 1983. — 80 с.Ivanova, N.T., Atlas kletok krovi ryb: sravnitel’naya morfologiya i klassifikatsiya formennykh elementov krovi ryb (Atlas of Fish Blood Cells: Comparative Morphology and Classification of Fish Blood Formed Elements), Moscow: Legkaya i Pishchevaya Promyshlennost’, 1983.Квасоварова А.Н., Анохина В.С. Морфофизиологическое тестирование гольца озерного с рыбоводных заводов Мурманской области // Успехи соврем. естествознания. — 2011. — № 8. — С. 41–42.Kvasovarova, A.N. and Anokhina, V.S., Morphophysiological testing of lacustrine char from fish hatcheries of the Murmansk region, Uspekhi sovremennogo estestvoznaniya, 2011, no 8, pp. 41–42.Кондратьева И.А., Киташова А.А., Ланге М.А. Современные представления об иммунной системе рыб. Ч. 1. Организация иммунной системы рыб // Вестн. МГУ. Сер. 16. Биология. — 2001. — № 4. — С. 11–20.Kondratyeva, I.A., Kitashova, A.A., and Lange, M.A., Modern ideas about the immune system of fish. Part 1. Organization of the immune system of fish, Vestn. Mosk. Gos. Univ., Ser. 16. Biologiya, 2001, no. 4, pp. 11–20.Королева И.М. Гематологические показатели сига обыкновенного Coregonus lavaretus в водоемах Кольского севера // Тр. ВНИРО. — 2016. — Т. 162. — С. 36–45.Коroleva, I.М., Hematological indicators of common whitefish Coregonus lavaretus in the water bodies of the Kola north, Tr. Vses. Nauchno-Issled. Inst. Rybn. Khoz. Okeanogr., 2016, vol. 162, pp. 36–45.Мазур О.Е., Пронин Н.М. Показатели крови и иммунной системы Rutilus rutilus lacustris (Cypriniformes: Cyprinidae) при инвазии плероцеркоидами Ligula intestinalis (Pseudophyllidea: Ligulidae) // Вопр. ихтиол. — 2006. — Т. 46, № 3. — С. 393–397.Маzur, О.Е. and Pronin, N.М., Parameters of the blood and immune system of Rutilus rutilus lacustris (Cypriniformes: Cyprinidae) during an invasion with pleurocercoids of Ligula intestinalis (Pseudophyllidae: Ligulidae), J. Ichthyol., 2006, vol. 46, no. 5, pp. 399–403. doi 10.1134/S0032945206050067Мазур О.Е., Толочко Л.В. Цитоморфологические и биохимические показатели байкальского омуля Coregonus migratorius при инвазии плероцеркоидами Diphyllobothrium dendriticum (Cestoda: Pseudophyllidae) // Изв. РАН. Сер. биол. — 2015. — № 2. — С. 155–163. DOI: 10.7868/S000233291502006X.Mazur, O.E. and Tolochko, L.V., Cytomorphological and biochemical characteristics of the whitefish, Baikal omul Coregonus migratorius, infected by plerocercoids of Diphyllobothrium dendriticum (Cestoda: Pseudophyllidae), Biol. Bull., 2015, vol. 42, no. 2, pp. 117–123. doi 10.1134/S1062359015020065Минеев А.К. Морфологический анализ и патологические изменения структуры клеток крови у рыб Саратовского водохранилища // Вопр. ихтиол. — 2007. — Т. 47, № 1. — С. 93–100.Мineev, А.К., Morphological analysis and pathological changes in the structure of blood cells in fishes from Saratov reservoir, J. Ichthyol., 2007, vol. 47, no. 1, pp. 87–93. doi 10.1134/S0032945207010092Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР / под ред. О.Н. Бауера. — Т. 3 : Паразитические многоклеточные. — Л. : Наука, 1987. — 583 с. (Определители но фауне СССР, изд. ЗИН АН СССР; вып. 149.)Opredelitel’ parazitov presnovodnykh ryb fauny SSSR. T. 3: Paraziticheskie mnogokletochnye (A Key to Parasites of Freshwater Fish of the USSR Fauna, vol. 3: Parasitic Multicellulars), Bauer, O.N., ed., Leningrad: Nauka, part 2, 1987.Платонов Т.А. Паразитарные болезни рыб семейства Coregonidae Cope, 1872 бассейна реки Лены // Сиб. вестн. сельскохозяйств. науки. — 2007. — № 11(179). — С. 69−72.Platonov, Т.А., Parasitic diseases of fish of Coregonidae Cope, 1872 family in the Lena Basin, Sibirskij vestn. sel’skokhos. nauki, 2007, no. 11(179), pp. 69−72.Правдин И.Ф. Руководство по изучению рыб (преимущественно пресноводных) : моногр. — 4-е изд., перераб. и доп. — М. : Пищепромиздат, 1966. — 375 с.Pravdin, I.F., Rukovodstvo po izucheniyu ryb (Guide to the Study of Fish), Moscow: Pishchevaya Promyshlennost’, 1939.Рамазанова М.Г., Абдуллаева Н.М. Изменения морфофизиологических показателей крови стерляди (Acipenser ruthenus) при их выращивании в искусственных условиях // Изв. Самар. НЦ РАН. — 2017. — Т. 19, № 2(3). — С. 513−517.Rаmazanova, М.G. and Аbdullaeva, N.М., Study of morphophysiological parameters of sterlet blood (Acipenser ruthenus) during their cultivationunder artificial conditions, Izvestiya Samarskogo Nauch. Tsentra RAN, 2017, vol. 19, no. 2(3), pp. 513−517.Ройт А., Бростофф Дж., Мейл Д. Иммунология : учеб. : пер. с англ. — М. : Мир, 2000. — 592 с.Roitt, I., Brostoff, J., and Male, D.L., Immunology, London: Mosby-Wolfe, 2000.Савваитова К.А. Арктические гольцы (структура популяционных систем, перспективы хозяйственного использования) : моногр. — М. : Агропромиздат, 1989. — 224 с.Savaitova, К.А., Arkticheskiye gol’tsy (struktura populyatsionnykh sistem, perspektivy khozyaystvennogo ispol’zovaniya) (Arctic char (structure of population systems, prospects for economic use)), Мoscow: Аgropromizdat, 1989.Сементина Е.В. Ихтиогематологические показатели как критерий условий выращивания и обитания рыб : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Калининград : КГТУ, 2011. — 23 с.Sementina, Е.V., Ichthyogematological indicators as a criterion for the conditions of fish growing and habitat, Extended Abstract of Cand. Sci. (Biol.) Dissertation, Kaliningrad: KGTU, 2011.Серпунин Г.Г. Гематологические показатели адаптаций рыб : автореф. дис. … д-ра биол. наук. — Калининград : КГТУ, 2002. — 49 с.Serpunin, G.G., Hematological indicators of fish adaptations, Extended Abstract of Doctoral (Biol.) Dissertation, Каliningrad: KGTU, 2002.Скоробрехова Е.М., Никишин В.П. Зависимость строения капсулы, окружающей скребня Corynosoma strumosum, от видовой принадлежности естественного паратенического хозяина // Изв. РАН. Сер. биол. — 2013. — № 6. — С. 696–712. DOI: 10.7868/S0002332913050160.Skorobrekhova, Е.М. and Nikishin, V.P., Dependence of the structure of the capsule surrounding the acanthocephalan Corynosoma strumosum on the species of the natural paratenic host, Biol. Bull., 2013, no. 6, pp. 696–712. doi 10.7868/S0002332913050160Тотолян А.А., Фрейдлин И.С. Клетки иммунной системы : учеб. пособие. — СПб. : Наука, 2000. — 231 с.Тоtolyan, А.А. and Freidlin, I.S., Kletki immunnoy sistemy (Cells of the immune system), St. Petersburg: Nauka, 2000.Шнайдер Т.А., Стекольщикова М.Ю., Зеленников О.В. Состав форменных элементов крови у молоди горбуши Oncorhynhus gorbuscha, выращенной на Лесном рыбоводном заводе Сахалинской области // Состояние и пути развития аквакультуры в Российской Федерации : мат-лы 4-й национ. науч.-практ. конф. — Саратов : Амирит, 2019. — С. 259–263.Schneider, T.A., Stekolshchikova, M.Yu., and Zelennikov, O.V., Composition of blood corpuscles in juveniles of pink salmon Oncorhynhus gorbuscha grown at the Forest Fish Hatchery of the Sakhalin Region, in Sostoyaniye i puti razvitiya akvakul’tury v Rossiyskoy Federatsii : mat-ly 4-y natsion. nauch.-prakt. konf. (Proc. 4th National. Sci. Pract. Conf. “Status and development of aquaculture in the Russian Federation”), Saratov: Amirit, 2019, pp. 259–263.Akinrotimi O.A., Orlu E.E., Gabriel U.U. Hematological responses of Tilapia guineensis treated with industrial effluents // Appl. Ecol. Environ. Sci. — 2013. — Vol. 1, Iss. 1. — P. 10–13. DOI: 10.12691/aees-1-1-3.Akinrotimi, O.A., Orlu, E.E., and Gabriel, U.U., Hematological responses of Tilapia guineensis treated with industrial effluents, Appl. Ecol. Environ. Sci., 2013, vol. 1, no. 1, pp. 10–13. doi 10.12691/aees-1-1-3Blanar C.A., Curtis M.A., Chan H.M. Growth, nutritional composition, and hematology of Arctic charr (Salvelinus alpinus) exposed to toxaphene and tapeworm (Diphyllobothrium dendriticum) larvae // Arch. Environ. Contam. Toxicol. — 2005. — Vol. 48, Iss. 3. — P. 397–404. DOI: 10.1007/s00244-004-0064-6.Blanar, C.A., Curtis, M.A., and Chan, H.M., Growth, nutritional composition, and hematology of Arctic charr (Salvelinus alpinus) exposed to toxaphene and tapeworm (Diphyllobothrium dendriticum) larvae, Arch. Environ. Contam. Toxicol., 2005, vol. 48, no. 3, pp. 397–404. doi 10.1007/s00244-004-0064-6Boyce N.P. Effects of Eubothrium salvelini (Cestoda: Pseudophyllidea) on the growth and vitality of sockeye salmon, Oncorhynchus nerka // Can. J. Zool. — 1979. — Vol. 57, № 3. — P. 597–602. DOI: 10.1139/z79-070.Boyce, N.P., Effects of Eubothrium salvelini (Cestoda: Pseudophyllidea) on the growth and vitality of sockeye salmon, Oncorhynchus nerka, Can. J. Zool., 1979, vol. 57, no. 3, pp. 597–602. doi 10.1139/z79-070Buchmann K., Mehrdana F. Effects of anisakid nematodes Anisakis simplex (s.l.), Pseudoterranova decipiens (s.l.) and Contracaecum osculatum (s.l.) on fish and consumer health // Food and Waterborne Parasitology. — 2016. — Vol. 4. — P. 13–22. DOI: 10.1016/j.fawpar.2016.07.003.Buchmann, K. and Mehrdana, F., Effects of anisakid nematodes Anisakis simplex (s.l.), Pseudoterranova decipiens (s.l.) and Contracaecum osculatum (s.l.) on fish and consumer health, Food and Waterborne Parasitology, 2016, vol. 4, pp. 13–22. doi 10.1016/j.fawpar.2016.07.003Bush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited // J. Parasitol. — 1997. — Vol. 83, № 4. — P. 575–583. DOI: 10.7939/R3J38KV04.Bush, A.O., Lafferty, K.D., Lotz, J.M., and Shostak, A.W., Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited, J. Parasitol., 1997, vol. 83, no. 4, pp. 575–583. doi 10.7939/R3J38KV04Cadman E.T., Lawrence R.A. Granulocytes: effector cells or immunomodulators in the immune response to helminth infection? // Parasite Immunol. — 2010. — Vol. 32, Iss. 1. — P. 1–19. DOI: 10.1111/j.1365-3024.2009.01147.x.Cadman, E.T. and Lawrence, R.A., Granulocytes: effector cells or immunomodulators in the immune response to helminth infection?, Parasite Immunol., 2010, vol. 32, no. 1, pp. 1–19. doi 10.1111/j.1365-3024.2009.01147.xDel Rio-Zaragoza O.B., Fajer-Ávila E.J., Almazán-Rueda P., Abdo de la Parra M.I. Hematological characteristics of the spotted rose snapper Lutjanus guttatus (Steindachner, 1869) healthy and naturally infected by dactylogyrid monogeneans // Tissue and Cell. — 2011. — Vol. 43, Iss. 3. — P. 137–142. DOI: 10.1016/j.tice.2011.01.002.Del Rio-Zaragoza, O.B., Fajer-Ávila, E.J., Almazán-Rueda, P., and Abdo de la Parra, M.I., Hematological characteristics of the spotted rose snapper Lutjanus guttatus (Steindachner, 1869) healthy and naturally infected by dactylogyrid monogeneans, Tissue and Cell, 2011, vol. 43, no. 3, pp. 137–142. doi 10.1016/j.tice.2011.01.002Dezfuli B.S., Bosi G., DePasquale J.A. et al. Fish innate immunity against intestinal helminths // Fish Shellfish Immunol. — 2016. — Vol. 50. — P. 274–287. DOI: 10.1016/j.fsi.2016.02.002.Dezfuli, B.S., Bosi, G., DePasquale, J.A., Manera, M., and Giari, L., Fish innate immunity against intestinal helminths, Fish Shellfish Immunol., 2016, vol. 50, pp. 274–287. doi 10.1016/j.fsi.2016.02.002Furtado W.E., Cardoso L., Figueredo A.B. et al. Histological and hematological alterations of silver catfish Rhamdia quelen highly parasitized by Lernaea cyprinacea // Dis. Aquat. Organ. — 2019. — Vol. 135, № 2. — Р. 157–168. DOI: 10.3354/dao03386.Furtado, W.E., Cardoso, L., Figueredo, A.B., Marchiori, N.C., and Martins, M.L., Histological and hematological alterations of silver catfish Rhamdia quelen highly parasitized by Lernaea cyprinacea, Dis. Aquat. Organ., 2019, vol. 135, no. 2, pp. 157–168. doi 10.3354/dao03386Gordeev I.I., Mikryakov D.V., Balabanova L.V., Mikryakov V.R. Composition of leucocytes in peripheral blood of Patagonian toothfish (Dissostichus eleginoides, Smitt, 1898) (Nototheniidae) // Polar Research. — 2017. — Vol. 36, Iss. 1. — P. 1–4. DOI: 10.1080/17518369.2017.1374126.Gordeev, I.I., Mikryakov, D.V., Balabanova, L.V., and Mikryakov, V.R., Composition of leucocytes in peripheral blood of Patagonian toothfish (Dissostichus eleginoides, Smitt, 1898) (Nototheniidae), Polar Research, 2017, vol. 36, no. 1, pp. 1–4. doi 10.1080/17518369.2017.1374126Hoffmann R., Kennedy C.R., Meder J. Effects of Eubothrium salvelini Schrank, 1790 on arctic charr, Salvelinus alpinus (L.), in an alpine lake // J. Fish Diseases. — 1986. — Vol. 9, Iss. 2. — P. 153–157. DOI: 10.1111/j.1365-2761.1986.tb00997.x.Hoffmann, R., Kennedy, C.R., and Meder, J., Effects of Eubothrium salvelini Schrank, 1790 on arctic charr, Salvelinus alpinus (L.), in an alpine lake, J. Fish Diseases, 1986, vol. 9, no. 2, pp. 153–157. doi 10.1111/j.1365-2761.1986.tb00997.xHöglund J., Thuvander A. Indications of non-specific protective mechanisms in rainbow trout Oncorhynchus mykiss with diplostomosis // Dis. Aquat. Organ. — 1990. — Vol. 8, № 2. — P. 91–97. DOI: 10.3354/dao008091.Höglund, J. and Thuvander, A., Indications of non-specific protective mechanisms in rainbow trout Oncorhynchus mykiss with diplostomosis, Dis. Aquat. Organ., 1990, vol. 8, no. 2, pp. 91–97. doi 10.3354/dao008091Jerônimo G.T., Pádua S.B., Belo M.A.A. et al. Neoechinorhynchus buttnerae (Acanthocephala) infection in farmed Colossoma macropomum: A pathological approach // Aquaculture. — 2017. — Vol. 469. — P. 124–127. DOI: 10.1016/j.aquaculture.2016.11.027.Jerônimo, G.T., Pádua, S.B., Belo, M.A.A., Chagas, E.C., Taboga, S.R., Maciel, P.O., and Martins, M.L., Neoechinorhynchus buttnerae (Acanthocephala) infection in farmed Colossoma macropomum: A pathological approach, Aquaculture, 2017, vol. 469, pp. 124–127. doi 10.1016/j.aquaculture.2016.11.027Klemetsen A. The most variable vertebrate on Earth // J. Ichthyol. — 2013. — Vol. 53, № 10. — P. 781–791. DOI: 10.1134/S0032945213100044.Klemetsen, A., The most variable vertebrate on Earth, J. Ichthyol., 2013, vol. 53, no. 10, pp. 781–791. doi 10.1134/S0032945213100044Mahajan C.L., Agrawal N.K., John M.J., Katta V.P. Effect of the digenean Isoparorchis hypselobagri (Billet, 1898) on an airbreathing fish Channa punctatus (Bloch) with particular reference to biochemical and haematological changes // J. Fish Diseases. — 1979. — Vol. 2, Iss. 6. — P. 519–528. DOI: 10.1111/j.1365-2761.1979.tb00413.x.Mahajan, C.L., Agrawal, N.K., John, M.J., and Katta, V.P., Effect of the digenean Isoparorchis hypselobagri (Billet, 1898) on an airbreathing fish Channa punctatus (Bloch) with particular reference to biochemical and haematological changes, J. Fish Diseases, 1979, vol. 2, no. 6, pp. 519–528. doi 10.1111/j.1365-2761.1979.tb00413.xOliveira A.T., Santos M.Q.C., Araújo М.L.G. et al. Hematological parameters of three freshwater stingray species (Chondrichthyes: Potamotrygonidae) in the middle Rio Negro, Amazonas state // Biochemical Systematics and Ecology. — 2016. — Vol. 69. — P. 33–40. DOI: 10.1016/j.bse.2016.07.002.Oliveira, A.T., Santos, M.Q.C., Araújo, М.L.G., Lemos, J.R.G., Sales, R.S.A., Aride, P.H.R., Pantoja-Lima, J., Tavares-Dias, M., and Marcon, J.L., Hematological parameters of three freshwater stingray species (Chondrichthyes: Potamotrygonidae) in the middle Rio Negro, Amazonas state, Biochemical Systematics and Ecology, 2016, vol. 69, pp. 33–40. doi 10.1016/j.bse.2016.07.002Oliveira M.I.B., Matos L.V., Silva L.A. et al. The digestive tube of Piaractus brachypomus: gross morphology, histology/histochemistry of the mucosal layer and the effects of parasitism by Neoechinorhynchus sp. // J. Fish Biol. — 2019. — Vol. 94, Iss. 4. — P. 648–659. DOI: 10.1111/jfb.13934.Oliveira, M.I.B., Matos, L.V., Silva, L.A., Chagas, E.C., Silva, G.S., and Gomes, A.L.S., The digestive tube of Piaractus brachypomus: gross morphology, histology/histochemistry of the mucosal layer and the effects of parasitism by Neoechinorhynchus sp., J. Fish Biol., 2019, vol. 94, no. 4, pp. 648–659. doi 10.1111/jfb.13934Pickering A.D. Changes in blood cell composition of the brown trout, Salmo trutta L., during the spawning season // J. Fish Biol. — 1986. — Vol. 29, Iss. 3. — P. 335–347. DOI: 10.1111/j.1095-8649.1986.tb04950.x.Pickering, A.D., Changes in blood cell composition of the brown trout, Salmo trutta L., during the spawning season, J. Fish Biol., 1986, vol. 29, no. 3, pp. 335–347. doi 10.1111/j.1095-8649.1986.tb04950.xPickering A.D. Cortisol-induced lymphocytopenia in brown trout, Salmo trutta L. // Gen. Comp. Endocrinol. — 1984. — Vol. 53, Iss. 2. — P. 252–259. DOI: 10.1016/0016-6480(84)90250-8.Pickering, A.D., Cortisol-induced lymphocytopenia in brown trout, Salmo trutta L., Gen. Comp. Endocrinol., 1984, vol. 53, no. 2, pp. 252–259. doi 10.1016/0016-6480(84)90250-8Sayed A.E.-D.H., Mahmoud U.M., Muhammad O.I. Comparative study of two carnivorous fish (Parupeneus forsskali and Thalassoma klunzingeri) from the Red Sea; hemato-biochemical parameters and cellular characterization // Tissue and Cell. — 2019. — Vol. 63. — Р. 101–116. DOI: 10.1016/j.tice.2019.101316.Sayed, A.E.-D.H., Mahmoud, U.M., and Muhammad, O.I., Comparative study of two carnivorous fish (Parupeneus forsskali and Thalassoma klunzingeri) from the Red Sea; hemato-biochemical parameters and cellular characterization, Tissue and Cell, 2019, vol. 63, pp. 101–116. doi 10.1016/j.tice.2019.101316Sitjà-Bobadilla A. Living off a fish: a trade-off between parasites and the immune system // Fish Shellfish Immunol. — 2008. — Vol. 25, Iss. 4. — Р. 358–372. DOI: 10.1016/j.fsi.2008.03.018.Sitjà-Bobadilla, A., Living off a fish: a trade-off between parasites and the immune system, Fish Shellfish Immunol., 2008, vol. 25, no. 4, pp. 358–372. doi 10.1016/j.fsi.2008.03.018Souza D.C.M., Santos M.C., Chagas E.C. Immune response of teleost fish to helminth parasite infection // Braz. J. Vet. Parasitol. — 2019. — Vol. 28, № 4. — Р. 533−547. DOI: 10.1590/s1984-29612019080.Souza, D.C.M., Santos, M.C., and Chagas, E.C., Immune response of teleost fish to helminth parasite infection, Braz. J. Vet. Parasitol., 2019, vol. 28, no. 4, pp. 533−547. doi 10.1590/s1984-29612019080Tavares-Dias M. A morphological and cytochemical study of erythrocytes, thrombocytes and leukocytes in four freshwater teleosts // J. Fish Biol. — 2006. — Vol. 68, Iss. 6. — P. 1822–1833. DOI: 10.1111/j.1095-8649.2006.01089.x.Tavares-Dias, M., A morphological and cytochemical study of erythrocytes, thrombocytes and leukocytes in four freshwater teleosts, J. Fish Biol., 2006, vol. 68, no. 6, pp. 1822–1833. doi 10.1111/j.1095-8649.2006.01089.xVirbickas J., Jankauskienė R., Arbaċiauskienė V. et al. Myxobacteriosis of juvenile Salmonidae — an indicator of their weakening physiological status // Acta Zool. Lituanica. — 2002. — Vol. 12, Iss. 1. — P. 65–69. DOI: 10.1080/13921657.2002.10512488.Virbickas, J., Jankauskienė, R., Arbaċiauskienė, V., Kazlauskienė, N., Vosylienė, Z., and Lukšienė, D., Myxobacteriosis of juvenile Salmonidae — an indicator of their weakening physiological status, Acta Zool. Lituanica, 2002, vol. 12, no. 1, pp. 65–69. doi 10.1080/13921657.2002.10512488Wang T., Secombes C.J. The cytokine networks of adaptive immunity in fish // Fish Shellfish Immunol. — 2013. — Vol. 35, Iss. 6. — P. 1703–1718. DOI: 10.1016/j.fsi.2013.08.030.Wang, T. and Secombes, C.J., The cytokine networks of adaptive immunity in fish, Fish Shellfish Immunol., 2013, vol. 35, no. 6, pp. 1703–1718. doi 10.1016/j.fsi.2013.08.030Witeska M. Erythrocytes in teleost fishes: a review // Acta Zool. Lituanica. — 2013. — Vol. 23, Iss. 4. — P. 275–281. DOI: 10.1080/21658005.2013.846963.Witeska, M., Erythrocytes in teleost fishes: a review, Acta Zool. Lituanica, 2013, vol. 23, no. 4, pp. 275–281. doi 10.1080/21658005.2013.846963Zinkl J.G., Cox W.T., Kono C.S. Morphology and cytochemistry of leucocytes and thrombocytes of six species of fish // Comparative Haematology International. — 1991. — Vol. 1, № 4. — P. 187–195. DOI: 10.1007/BF00235368.Zinkl, J.G., Cox, W.T., and Kono, C.S., Morphology and cytochemistry of leucocytes and thrombocytes of six species of fish, Comparative Haematology International, 1991, vol. 1, no. 4, pp. 187–195. doi 10.1007/BF00235368Sbornik instruktsiy po bor’be s boleznyami ryb (Collection of instructions for control of fish diseases), Мoscow: AMB-Agro, 1999, part 2.Sbornik instruktsiy po bor’be s boleznyami ryb (Collection of instructions for control of fish diseases), Мoscow: AMB-Agro, 1999, part 2.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.