tinroИзвестия ТИНРОIzvestiya TINRO1606-99192658-5510ТИНРО10.26428/1606-9919-2022-202-906-916tinro-788Research ArticleУСЛОВИЯ ОБИТАНИЯ ПРОМЫСЛОВЫХ ОБЪЕКТОВENVIRONMENTS OF FISHERIES RESOURCESО выживаемости личинок морской паразитической нематоды Anisakis simplex sensu lato (Rudolphi, 1809) в пресных водахOn survival of the larvae of marine parasitic nematode Anisakis simplex sensu lato (Rudolphi, 1809) in the fresh watershttps://orcid.org/0000-0003-3246-9658БусароваО. Ю.BusarovaO. Y.

Бусарова Олеся Юрьевна, кандидат биологических наук, доцент

690078, г. Владивосток, ул. Луговая, 52б

Olesya Yu. Busarova - Ph.D., assistant professor

690087, Vladivostok, Lugovaya St., 52b

olesyabusarova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1282-4253ПаренскийВ. А.ParenskyV. A.

Паренский Валерий Александрович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17

Valery A. Parensky - Ph.D., researcher

690041, Vladivostok

vaparensky@inbox.ruДальневосточный государственный технический рыбохозяйственный университетРоссияFar-Eastern State Technical Fisheries UniversityRussian FederationНациональный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАНРоссияNational Scientific Centre of Marine Biology, Far-Eastern branch of Russian Academy of SciencesRussian Federation2022311220222024906916Copyright © Бусарова О.Ю., Паренский В.А., 20232023Бусарова О.Ю., Паренский В.А.Busarova O.Y., Parensky V.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://izvestiya.tinro-center.ru/jour/article/view/788

Проведено наблюдение за выживаемостью личинок морской паразитической нематоды Anisakis simplex sensu lato (Rudolphi, 1809) в пресных водах. Живых личинок отбирали от гольца Salvelinus malma из нижнего течения р. Камчатка. Выдерживали в пресной воде, взятой из р. Азабачьей, и ежесуточно ее сменяли. Личинки A. simplex sensu lato сохраняли жизнеспособность в пресной воде в свободном состоянии в течение 4 сут (100 % личинок), по истечении 9 сут жизнеспособными оставались 2,7 % особей, гибель 100 % личинок произошла через 10 сут. Регрессионный анализ зависимости количества погибших личинок в связи со временем, прошедшим от начала эксперимента, показал, что эти данные хорошо (R2  = 0,996) аппроксимируются уравнением Берталанфи. Дополнительно оценили жизнеспособность личинок A. simplex sensu lato в телах погибших производителей нерки на нерестилище оз. Азабачьего: в полости тела рыб, смерть которых наступила не менее 3–5 дней назад, содержались живые личинки A. simplex sensu lato. Наблюдение показало, что личинки морского паразита A. simplex sensu lato заносятся в пресные воды проходными рыбами и выживают в пресной воде. При использовании в пищу пресноводных рыб, отловленных в водоемах Дальнего Востока, связанных с морской средой, необходимы меры по обеззараживанию рыб от A. simplex sensu lato.

Survival of the larvae of marine parasitic nematode Anisakis simplex sensu lato (Rudolphi, 1809) in the fresh waters was monitored. In total, 37 live larvae of A. simplex s.l. were sampled from charr Salvelinus malma caught in the lower reaches of the Kamchatka River. The larvae were kept in the freshwater refreshed everyday, without food, their viability was examined daily at 9 a.m. All larvae were still alive in the 4th day (100 %); 2.7 % were alive after 9 days in freshwater, but all of them were died after 10 days. Dependence of the number of dead larvae on the time of their exposition in the freshwater is well approximated by von Bertalanffy equation (R2 = 0.996). Besides, viability of A. simplex s.l. larvae in the bodies of dead sockeye spawners was examined at the spawning grounds in Lake Azabachye: the larvae were alive in the body cavity of fish that died at least 3–5 days ago and remained alive at least 3 days more being placed in the freshwater. The larvae of marine nematode A. simplex s.l. are able to enter to the fresh waters with migratory fish. Following to our results, they can survive there for several days. So, measures for disinfecting against A. simplex s.l. are recommended for the freshwater fish caught in the water bodies connected with the marine environment.

пресноводные рыбылососевые рыбыполевой экспериментозеро АзабачьеКамчаткаfreshwater fishsalmonnatural experimentLake AzabachyeKamchatkaАвторы глубоко признательны д.б.н. Т.Е. Буториной (ФГБОУ ВО «Дальрыбвтуз») за обсуждение рукописи.The authors are sincerely grateful to T.E. Butorina (Far Eastern State Technical Fisheries University) for useful discussions concerning the manuscript.ReferencesАхмеров А.Х. Паразитофауна рыб р. Камчатки // Изв. ТИНРО. — 1955. — Т. 43. — С. 99–137.Akhmerov, A.Kh., Parasitic fauna of fish from the Kamchatka River, Izv. Tikhookean. NauchnoIssled. Inst. Rybn. Khoz. Okeanogr., 1955, vol. 43, pp. 99–137.Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В. Природноочаговые гельминтозы человека в Приморском крае : моногр. — Владивосток : Дальнаука, 2005. — 120 с.Bezprozvannykh, V.V. and Ermolenko, A.V., Prirodnoochagovyye gel’mintozy cheloveka v Primorskom kraye (Natural focal human helminthiases in Primorsky Krai), Vladivostok: Dal’nauka, 2005.Бугаев В.Ф., Кириченко В.Е. Нагульно-нерестовые озера азиатской нерки (включая некоторые другие водоемы ареала) : моногр. — Петропавловск-Камчатский : Камчатпресс, 2008. — 280 с.Bugaev, V.F. and Kirichenko, V.E., Nagul’no-nerestovyye ozera aziatskoy nerki (vklyuchaya nekotoryye drugiye vodoyemy areala) (Feeding and Spawning Lakes for Asian Sockeye Salmon Stocks (Including Several Additional Water Bodies in the Range), Petropavlovsk-Kamchatsky: Kamchatpress, 2008.Бусарова О.Ю. Трофическая специализация симпатрических форм мальмы Salvelinus malma (Salmonidae) озера Азабачье, Камчатка // Вопр. ихтиол. — 2022. — Т. 62, № 5. — С. 621–633. DOI:10.31857/S0042875222040051.Busarova, O.Yu., Trophic specialization of sympatric forms of Dolly Varden Salvelinus malma (Salmonidae) from Azabachye Lake, Kamchatka, Vopr. Ikhtiol., 2022, vol. 62, no. 5, pp. 621–633. doi:10.31857/S0042875222040051Бусарова О.Ю., Есин Е.В., Маркевич Г.Н. Питание и паразиты молоди мальмы Salvelinus malma реки Авачи (юго-восточная Камчатка) // Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей : мат-лы 21-й междунар. науч. конф. — Петропавловск-Камчатский : Камчатпресс, 2020. — С. 33–37.Busarova, O.Yu., Esin, E.V., and Markevich, G.N., Nutrition and parasites of juvenile Dolly Varden Salvelinus malma of the Avacha River (southeastern Kamchatka), in Mater. 21 Mezhdunar. nauchn. Konf «Sokhraneniye bioraznoobraziya Kamchatki i prilegayushchikh morey» (Proc. 21<sup>th</sup> Int. Sci. Conf. «Conservation of biodiversity of Kamchatka and adjacent seas», Petropavlovsk-Kamchatsky: Kamchatpress, 2020, pp. 33–37.Бусарова О.Ю., Колтун Г.Г., Подвалова В.В. Паразиты лососевых рыб (Salmonidae) озера Азабачьего (Камчатка), опасные для здоровья человека и влияющие на качество рыбного сырья // Исслед. водн. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. — 2018. — Вып. 48. — С. 31–42. DOI:10.15853/2072-8212.2018.48.31-42.Busarova, O.Yu., Koltun, G.G., and Podvalova, V.V., Parasites of Salmonidae in the Azabachye Lake (Kamchatka), dangerous for human health or affecting quality and commercial value of fish, Issled. Vodn. Biol. Resur. Kamchatki Sev.-Zapadn. Chasti Tikhogo Okeana, 2018, vol. 48, pp. 31–42. doi:10.15853/2072-8212.2018.48.31-42Гаевская А.В. Анизакидные нематоды и заболевания, вызываемые ими у животных и человека : моногр. — Севастополь : ЭКОСИ-Гидрофизика, 2005. — 223 с.Gayevskaya, A.V., Anizakidnyye nematody i zabolevaniya, vyzyvayemyye imi u zhivotnykh i cheloveka (Anisakid nematodes and diseases caused by them in animals and humans), Sevastopol’: EKOSI-Gidrofizika, 2005.Коновалов С.М. Дифференциация локальных стад нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum) : моногр. — Л. : Наука, 1971. — 229 с.Konovalov, S.M., Differentsiatsiya lokal’nykh stad nerki Oncorhynchus nerka (Walbaum) (Differentiation of local herd of sockeye salmon Oncorhynchus nerka (Walbaum)), Leningrad: Nauka, 1971.Кравцова В.О., Царенко С.С., Филимонова Н.Б., Гагальчий Н.М. Анизакиоз в Приморском крае // Тихоокеанский медицинский журнал. — 2004. — № 3(7). — С. 65–67.Kravtsova, V.O., Tsarenko, S.S., Filimonova, N.B., and Gagalchiy, N.M., Anisakiasis in Primorsky Krai, Pacific Medical Journal, 2004, no. 3(17), pp. 65–67.Попов А.Ф., Симакова А.И., Петухова С.А. и др. Анизакидоз в Приморском крае // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. — 2020. — № 2. — С. 15–20. DOI:10.33092/0025-8326mp2020.2.15-20.Popov, A.F., Simakova, A.I., Petuhova, S.A., Obraztsov, Y.G., Sokotun, S.A., Dmitrenko, K.A., and Ivanis, V.A., Anisakiasis in Primorsky Krai, Meditsinskaya parazitologiya i parazitarnyye bolezni, 2020, no. 2, pp. 15–20. doi:10.33092/0025-8326mp2020.2.15-20Пугачев О.Н. Нематоды пресноводных рыб северо-востока Азии // Тр. ЗИН АН СССР. — 1984. — Т. 126. — С. 10–19.Pugachev, O.N., Freshwater fish nematodes of Northeast Asia, Tr. Zool. Inst., Akad. Nauk SSSR, 1984, vol. 126, pp. 10–19.Соколов С.Г. Обзор паразитов микижи Parasalmo mykiss (Osteichthyes, Salmonidae) полуострова Камчатка // Invertebrate Zoology. — 2005. — Т. 2, № 1. — С. 35–60.Sokolov, S.G.,A review of parasites of the mikizha Parasalmo mykiss (Osteichthyes, Salmonidae) from Kamchatka peninsula, Invertebrate Zoology, 2005, vol. 2, no. 1, pp. 35–60.Соловьева Г.Ф., Таран Н.А. Два случая обнаружения личинок Anisakis simplex (Ascaridina, Anisakidae) в желудке у человека // Изв. ТИНРО. — 2000. — Т. 127. — С. 590–592.Solov’yeva, G.F. and Taran, N.A., Two cases of revealing of Anisakis simplex (Ascaridina, Anisakidae) larvae in human stomach, Izv. Tikhookean. Nauchno-Issled. Inst. Rybn. Khoz. Okeanogr., 2000, vol. 127, pp. 590–592.Спасский А.А., Ройтман В.А., Шагаева В.Г. К гельминтофауне рыб бассейна р. Плотникова Камчатской области // Тр. ГЕЛАН. — 1961. — Т. 11. — С. 270–285.Spassky, A.A., Roitman, V.A., and Shagaeva, V.G., To the helminthofauna of fishes from the Plotnikov River basin, Kamchatka Oblast, Tr. Gel’mintologicheskoi Lab. Akad. Nauk, 1961, vol. 11, pp. 270–285.Audicana M.T., Ansotegui I.J., de Corres F.L., Kennedy M.W. Anisakis simplex: dangerous — dead and alive? // Trends Parasitol. — 2002. — Vol. 18, Iss, 1. — Р. 20–25. DOI:10.1016/S1471-4922(01)02152-3.Audicana, M.T., Ansotegui, I.J., de Corres, F.L., and Kennedy, M.W., Anisakis simplex: dangerous — dead and alive?, Trends Parasitol. 2002, vol. 18, no. 1, pp. 20–25. doi:10.1016/S1471-4922(01)02152-3Baptista-Fernandes T., Rodrigues M., Castro I. et al. Human gastric hyperinfection by Anisakis simplex: a severe and unusual presentation and a brief review // Int. J. Infect. Dis. — 2017. — Vol. 64. — P. 38–41. DOI:10.1016/j.ijid.2017.08.012.Baptista-Fernandes, T., Rodrigues, M., Castro, I., Paixão, P., Pinto-Marques, P., Roque, L., Belo, S., Ferreira, P.M., Mansinho, K., and Toscano, C., Human gastric hyperinfection by Anisakis simplex: a severe and unusual presentation and a brief review, Int. J. Infect. Dis., 2017, vol. 64, pp. 38–41. doi:10.1016/j.ijid.2017.08.012Bucci C., Gallotta S., Morra I. et al. Anisakis, just think about it in an emergency! // Int. J. Infect. Dis. — 2013. — Vol. 17, Iss. 11. — P. e1071–e1072. DOI:10.1016/j.ijid.2013.05.008.Bucci, C., Gallotta, S., Morra, I., Fortunato, A., Ciacci, C., and Iovino, P., Anisakis, just think about it in an emergency!, Int. J. Infect. Dis., 2013, vol. 17, no. 11, pp. e1071–e1072. doi:10.1016/j.ijid.2013.05.008Buchmann K., Mehrdana F. Effects of anisakid nematodes Anisakis simplex (s.l.), Pseudoterranova decipiens (s.l.) and Contracaecum osculatum (s.l.) on fish and consumer health // Food and Waterborne Parasitology. — 2016. — Vol. 4. — P. 13–22. DOI:10.1016/j.fawpar.2016.07.003.Buchmann, K. and Mehrdana, F., Effects of anisakid nematodes Anisakis simplex (s.l.), Pseudoterranova decipiens (s.l.) and Contracaecum osculatum (s.l.) on fish and consumer health, Food and Waterborne Parasitology, 2016, vol. 4, pp. 13–22. doi:10.1016/j.fawpar.2016.07.003Choi S.-J., Lee J.-C., Kim M.-J. et al. The clinical characteristics of Anisakis allergy in Korea // Korean J. Intern. Med. — 2009. — Vol. 24, № 2. — P. 160–163. DOI:10.3904/kjim.2009.24.2.160.Choi, S.-J., Lee, J.-C., Kim, M.-J., Hur, G.-Y., Shin, S.-Y., and Park, H.-S., The clinical characteristics of Anisakis allergy in Korea, Korean J. Intern. Med., 2009, vol. 24, no. 2, pp. 160–163. doi:10.3904/kjim.2009.24.2.160Del Pozo V., Arrieta I., Tuñon T. et al. Immunopathogenesis of human gastrointestinal infection by Anisakis simplex // J. Allergy Clin. Immunol. — 1999. — Vol. 104, Iss. 3. — P. 637–643. DOI:10.1016/S0091-6749(99)70336-2.Del Pozo, V., Arrieta, I., Tuñon, T., Cortegano, I., Gomez, B., Cárdaba, B., Gallardo, S., Rojo, M., Renedo, G., Palomino, P., Tabar, A.I., and Lahoz, C., Immunopathogenesis of human gastrointestinal infection by Anisakis simplex, J. Allergy Clin. Immunol., 1999, vol. 104, no. 3, pp. 637-643. doi:10.1016/S0091-6749(99)70336-2Hauksson E., Karlsson H., Eliasson K. Decreases in Anisakid Nematodes Abundance and Density in Cod, Kept in On-growing Sea-Cages // Advanced Studies in Biology. — 2012. — Vol. 4, № 5. — P. 217–230.Hauksson, E., Karlsson, H., and Eliasson, K., Decreases in Anisakid nematodes abundance and density in cod, kept in on-growing sea-cages, Advanced Studies in Biology, 2012, vol. 4, no. 5, pp. 217–230.Ivanović J., Baltić M.Ž., Bošković M. et al. Anisakis allergy in human // Trends in Food Science & Technology. — 2017. — Vol. 59. — Р. 25–29. DOI:10.1016/j.tifs.2016.11.006.Ivanović, J., Baltić, M.Ž., Bošković, M., Kilibarda, N., Dokmanović, M., Marković, R., Janjić, J., and Baltić, B., Anisakis allergy in human, Trends in Food Science & Technology, 2017, vol. 59, pp. 25–29. doi:10.1016/j.tifs.2016.11.006Klimpel S., Palm H.W., Ruckert S., Piatkowski U. The life cycle of Anisakis simplex in the Norwegian Deep (northern North Sea) // Parasitol. Res. — 2004. — Vol. 94, Iss. 1. — P. 1–9. DOI:10.1007/s00436-004-1154-0.Klimpel, S., Palm, H.W., Ruckert, S., and Piatkowski, U., The life cycle of Anisakis simplex in the Norwegian Deep (northern North Sea), Parasitol. Res., 2004, vol. 94, no. 1, pp. 1–9. doi:10.1007/s00436-004-1154-0Køie M. Experimental infections of copepods and sticklebacks Gasterosteus aculeatus with small ensheathed and large third-stage of Anisakis simplex (Nematoda, Ascaridoidea, Anisakidae) // Parasitol. Res. — 2001. — Vol. 87, Iss. 1. — P. 32–36. DOI:10.1007/s004360000288.Køie, M., Experimental infections of copepods and sticklebacks Gasterosteus aculeatus with small ensheathed and large third-stage of Anisakis simplex (Nematoda, Ascaridoidea, Anisakidae), Parasitol. Res., 2001, vol. 87, no. 1, pp. 32–36. doi:10.1007/s004360000288Li S.-W., Shiao S.-H., Weng S.-C. et al. A case of human infection with Anisakis simplex in Taiwan // Gastrointestinal Endoscopy. — 2015. — Vol. 82, Iss. 4. — P. 757–758. DOI:10.1016/j.gie.2015.03.1983.Li, S.-W., Shiao, S.-H., Weng, S.-C., Liu, T.-H., Su, K.-E., and Chen, C.-C., A case of human infection with Anisakis simplex in Taiwan, Gastrointestinal Endoscopy, 2015, vol. 82, no. 4, pp. 757–758. doi:10.1016/j.gie.2015.03.1983Mattiucci S., Fazii P., De Rosa A. et al. Anisakiasis and gastroallergic reactions associated with Anisakis pegreffii infection, Italy // Emerg. Infect. Dis. — 2013. — Vol. 19, № 3. — P. 496–499. DOI:10.3201/eid1903.121017.Mattiucci, S., Fazii, P., De Rosa, A., Paoletti, M., Megna, A.S., Glielmo, A., De Angelis, M., Costa, A., Meucci, C., Calvaruso, V., Sorrentini, I., Palma, G., Bruschi, F., and Nascetti, G., Anisakiasis and gastroallergic reactions associated with Anisakis pegreffii infection, Italy, Emerg. Infect. Dis., 2013, vol. 19, no. 3, pp. 496–499. doi:10.3201/eid1903.121017Pravettoni V., Primavesi L., Piantanida M. Anisakis simplex: current knowledge // Eur. Ann. Allergy Clin. Immunol. — 2012. — Vol. 44, № 4. — P. 150–156.Pravettoni, V., Primavesi, L., and Piantanida, M., Anisakis simplex: current knowledge, Eur. Ann. Allergy Clin. Immunol., 2012, vol. 44, no. 4, pp. 150–156.Santamarina M.T., Tojo J.L., Gestido J.C. et al. Experimental infection of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) by Anisakis simplex (Nematoda: Anisakidae) // Jpn. J. Parasitol. — 1994. — Vol. 43, № 3. — P. 187–192.Santamarina, M.T., Tojo, J.L., Gestido, J.C., Leiro, J.L., Ubeira, F.M., and Sanmartin, M.L., Experimental infection of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) by Anisakis simplex (Nematoda: Anisakidae), Jpn. J. Parasitol., 1994, vol. 43, no. 3, pp. 187–192.Suzuki J., Murata R., Kodo Y. Current status of Anisakiasis and Anisakis larvae in Tokyo, Japan // Food Safety. — 2021. — Vol. 9, Iss. 4. — Р. 89–100. DOI:10.14252/foodsafetyfscj.D-21-00004.Suzuki, J., Murata, R., and Kodo, Y., Current status of Anisakiasis and Anisakis larvae in Tokyo, Japan, Food Safety, 2021, vol. 9, no. 4, pp. 89–100. doi:10.14252/foodsafetyfscj.D-21-00004Von Bertalanffy L. A quantitative theory of organic growth (inquiries on growth laws. II) // Human Biology. — 1938. — Vol. 10, № 2. — P. 181–213. DOI:10.2307/41447359.Von Bertalanffy, L., A quantitative theory of organic growth (inquiries on growth laws. II), Human Biology, 1938, vol. 10, no. 2, pp. 181–213. doi:10.2307/41447359Wootten R., Smith J.W. Observational and experimental studies on the acquisition of Anisakis sp. larvae (Nematoda: Ascaridida) by trout in fresh water // Int. J. Parasitol. — 1975. — Vol. 5, Iss. 3. — P. 373–378. DOI:10.1016/0020-7519(75)90087-9.Wootten, R., Smith, J.W., Observational and experimental studies on the acquisition of Anisakis sp. Larvae (Nematoda: Ascaridida) by trout in fresh water, Int. J. Parasitol., 1975, vol. 5, no. 3, pp. 373–378. doi:10.1016/0020-7519(75)90087-9

The authors declare that there are no conflicts of interest present.