Macroepibiosis of three species of scallops in the waters of southern Primorye

Composition and distribution of macroepibionts on scallops Swiftopecten swiftii, Mizuhopecten yessoensis and Azumapecten farreri (Pectinidae, Bivalvia, Mollusca) are investigated in 13 shallow-water areas at southern Primorye. The epibionts were collected from the upper and lower valves of living specimens of scallops in 1979-2016. The scallops (1150 specimens in total) were sampled by divers from natural and cultured dense populations of the mollusks. The depth and the type of bottom substrate were determined at each station. The sample size ranged from 10 to 72 individuals of scallops. All epibionts were removed from scallop shells, then fixed with 4 % formalin and preserved in 70 % alcohol, except algae; the algae were dried on air or frozen. The sampled macroepibionts were identified to species level and counted, except of amorphic encrusting organisms as hydroids, bryozoans and algae. Occurrence of boring polychaetes and sponges were determined by presence of the drilling traces. For common epibionts, the settlement density and biomass were determined for each scallop, mean values of these indices were calculated for entire sample, taking also into account the scallops without epibionts, then the biomass and density were recounted by a square decimetre. The epibionts were categorized into four groups, as the dominant, subdominant, typical, and others, with the biomass > 45 %, 15-30 %, 5-10 %, and < 5 %, respectively. The mean total biomass of epibiosis varied from 0.15 to 35.52 g/dm², and the settlement density - from 1 до 220 ind./dm². Mollusks, polychaetes and algae prevail in the most of areas both by the species number and occurrence. The highest biomass of crustaceans and polychaetes is recorded in suspended culture of M. yessoensis in the Ussuri Bay. High biomass of cirrepedes is recorded in natural populations of M. yessoensis and A. farreri at Vladivostok and in natural settlement of S. swiftii in the Vostok Bay. High biomass of polychaetes in epibiosis of M. yessoensis is recorded in the mixed settlement in the Posyet Bay and in natural polulation in the Nakhodka Bay. Mean total biomass and settlement density are generally higher in polluted and eutrophic areas where the most of epibionts (algae, cirripedes, serpulid polychaetes, oysters, bryozoans, ascidians) evidently suffer from siltation and prefer to attach to barnacle shells, dead or living, which are raised above the surface of scallop shells submerged into silt. Barnacles and serpulid polychetes dominate in these communities. In pure areas, as the southwestern Peter the Great Bay, the mean total biomass and settlement density of epibionts are lower. Macroalgae, bivalve and gastropod mollusks dominate by number and form the bulk of epibiosis biomass there. In on-bottom plantations of M. yessoensis where the scallops lie on the ground usually on the lower valve, the macroepibionts preferably colonize the upper valves of shells. In suspended plantations of this species, the total biomass of epibiosis is on average 10 times higher in comparison with on-bottom plantations; polychaetes, macroalgae (mostly Rhodophyta), crustaceans and ascidians are common epibionts there. In mixed settlements of M. yessoensis , the epibioses are the most diverse and abundant - the main taxa there are Polychaeta, Algae, Porifera and Mollusca; their total biomass is measured in grams per dm². In natural scallop populations of M. yessoensis, the epibiotic communities are formed mainly on the upper valves of shells, but the epibioses have multilayer structure. Barnacles, polychaetes and bivalves are the basic epibionts for native M. yessoensis in polluted areas, but macroalgae, bivalves and gastropods - in pure areas. Infestation of scallop shells by boring polychaetes Polydora spp. and Dipolydora spp. increases with silting of bottom sediments from 27 to 100 %. Biomass of Cirripedia increases in epibiosis of native M. yessoensis to tens of grams per dm². Composition of epibionts on scallops A. farreri and S. swiftii is investigated for the first time in 2 and 1 areas of southern Primorye, respectively. The epiobioses of A. farreri include 6 groups of animals (Porifera and Bryozoa as the basic ones) and S. swiftii - 4 groups (basically Bryozoa and Polychaeta). A. farreri and S. swiftii in their natural settlements often attach themselves to oyster or mussel druses and so they have different orientation in the near-bottom layer. Therefore, epibiotic communities could be formed both on the lower valves and upper valves of their shells. In opposite to M. yessoensis , cirripedes and polychetes never dominate in epibiotic community of A. farreri and S. swiftii . The epibiotic flora of three scallop species has 87 species, including 49 red algae, 16 brown algae, and 22 green algae. The red algae only (9 species) are recorded on the valves of S. swifti . 16 algal species are found on the valves of A. farreri : 13 red, 1 brown, and 2 green algae. Rhodophyta dominate in terms of species number in the epibiosis of M. yessoensis , except of its natural populations in the Nakhodka Bay where 50 % of algal species belong to Chlorophyta and in the Vostok Bay (41 %) and also suspended culture in the Ussuri Bay (41.5 % of Chlorophyta species). Brown algae have the maximum species number in the epibiosis of the natural scallop population at Vladivostok (28.5 %) and on-bottom culture in the Posyet Bay (27.0 %). Besides of the species and habitat differences, composition of epibioses depends on age of scallop and depth.

гребешок, эпибионты, макроводоросли, залив Петра Великого, южное Приморье, scallop, epibiont, macroalga, Peter the Great Bay, southern Primorye

1. Атлас двустворчатых моллюсков дальневосточных морей России / сост. С. В. Явнов. - Владивосток : Дюма, 2000. - 168 с.

2. Афейчук Л.С. Анализ размерно-возрастной структуры популяции японского гребешка (Chlamys farreri) с целью его культивирования // 5-я Всесоюз. конф. по промысловым беспозвоночным : тез. докл. - М. : ВНИРО, 1990. - С. 102-103.

3. Афейчук Л.С., Габаев Д.Д., Раков В.А. Особенности размножения японского гребешка Chlamys farreri nipponensis в мелководных бухтах залива Петра Великого // Сырьевые ресурсы и биологические основы рационального использования промысловых беспозвоночных : тез. докл. Всесоюз. совещ. - Владивосток : ТИНРО, 1988. - С. 111-112.

4. Баранов А.Ю., Левенец И.Р., Овсянникова И.И. Флора эпибиоза приморского гребешка в заливе Петра Великого (Японское море) // Изв. Самар. науч. центра РАН. - 2012. - Т. 14, № 1(7). - С. 1693-1696.

5. Баранов А.Ю., Левенец И.Р., Овсянникова И.И., Лебедев Е.Б. Водоросли-макрофиты и усоногие раки в эпибиозе гребешка в юго-западной части зал. Петра Великого // Изв. ТИНРО. - 2013. - Т. 175. - С. 254-262.

6. Блинова Е.И., Вилкова О.Ю., Милютин Д.М. и др. Методические рекомендации по учету запасов промысловых гидробионтов в прибрежной зоне. - М. : ВНИРО, 2003. - 80 с.

7. Брегман Ю.Э. Биология и культивирование гребешка Chlamys farreri nipponensis // Биология шельфовых зон Мирового океана : тез. докл. 2-й Всесоюз. конф. по мор. биологии. - Владивосток : ДВНЦ АН СССР, 1982. - Ч. 3. - С. 58-60.

8. Габаев Д.Д. Влияние обрастателей на приморского гребешка Mizuhopecten yessoensis (Jay) в заливе Петра Великого (Японское море) // Океанол. - 2013. - Т. 53, № 2. - С. 207-215. DOI: 10.7868/S0030157413020020.

9. Гаврилова Г.С., Ким Л.Н. Эффективность культивирования приморского гребешка (Mizuhopecten yessoensis) в Уссурийском заливе (Японское море) // Изв. ТИНРО. - 2016. - Т. 185. - С. 240-250.

10. Гайл Г.И. Ламинариевые водоросли дальневосточных морей // Вестн. ДВФАН СССР. - 1936. - № 19. - С. 31-65.

11. Голиков А.Н., Скарлато О.А. Об определении оптимальных температур обитания морских пойкилотермных животных путем анализа температурных условий на краях их ареалов // ДАН СССР. - 1972. - Т. 203, № 5. - С. 1190-1192.

12. Гостюхина О.Б. Перспективы культивирования приморского гребешка Mizuchopecten yessoensis (Jay, 1857) и гребешка Свифта Swiftopecten swifti (Bernardi, 1858) в бухте Киевка (Японское море) // Морские биологические исследования: достижения и перспективы : сб. мат-лов Всерос. науч.-практ. конф. с междунар. участием, приуроч. к 145-летию Севастоп. биол. станции. - Севастополь : ЭКОСИ-Гидрофизика, 2016. - Т. 3. - С. 360-363.

13. Денисенко С.Г., Савинов В.М. Обрастания исландского гребешка в районе Семи Островов Восточного Мурмана // Бентос Баренцева моря. - Апатиты : Кольск. фил. АН СССР, 1984. - С. 102-112.

14. Звягинцев А.Ю. Морское обрастание в северо-западной части Тихого океана : моногр. - Владивосток : Дальнаука, 2005. - 432 c.

15. Зироян М.А. Количественный анализ динамики взаимодействия приморского гребешка и морских звезд // Биологические ресурсы шельфа, их рациональное использование и охрана : тез. докл. Третьей регион. конф. мол. ученых и специалистов Дальнего Востока. - Южно-Сахалинск : ДВНЦ АН СССР, 1986. - С. 20.

16. Калашников В.З. Гидродинамическое воздействие на некоторые промысловые виды донной фауны залива Посьета (Японское море) // Биологические ресурсы шельфа, их рациональное использование и охрана : тез. докл. Второй регион. конф. мол. ученых и специалистов Дальнего Востока. - Владивосток : ДВНЦ АН СССР, 1983. - С. 34.

17. Колпаков Е.В. Распределение, размерно-возрастной состав и рост двустворчатого моллюска Chlamys swiftii в прибрежных водах северного Приморья // Вопр. рыб-ва. - 2005. - Т. 6, № 4(24). - С. 666-674.

18. Кучерявенко А.В., Гаврилова Г.С., Ляшенко С.А. и др. Перспективы культивирования приморского гребешка Mizuchopecten yessoensis в зал. Анива (Охотское море) // Изв. ТИНРО. - 2006. - Т. 147. - С. 374-384.

19. Левенец И.Р., Овсянникова И.И., Лебедев Е.Б. Водоросли-макрофиты в эпибиозе приморского гребешка в заливе Петра Великого Японского моря // Биол. моря. - 2010. - Т. 36, № 5. - С. 338-345.

20. Левенец И.Р., Овсянникова И.И., Лебедев Е.Б. Состав макроэпибиоза приморского гребешка Mizuhopecten yessoensis в зал. Петра Великого Японского моря // Бюл. Дальневост. малакол. о-ва. - 2005. - Вып. 9. - С. 155-168.

21. Наумов А.Д. Двустворчатые моллюски Белого моря. Опыт эколого-фаунистического анализа : моногр. - СПб. : ЗИН РАН, 2006. - 367 с.

22. Овсянникова И.И. Распределение усоногих раков на раковинах приморского гребешка при выращивании в подвесной культуре // Биол. моря. - 1989. - № 4. - С. 71-76.

23. Овсянникова И.И. Усоногие раки в макроэпибиозе раковин приморского гребешка Mizuhopecten yessoensis из бухты Врангеля (залив Находка, Японское море) // Бюл. Дальневост. малакол. о-ва. - 2004. - Вып. 8. - С. 117-129.

24. Овсянникова И.И., Левенец И.Р. Макроэпибионты гребешка Mizuhopecten yessoensis в загрязненной части Амурского залива Японского моря // Биол. моря. - 2003. - Т. 29, № 6. - С. 441-448.

25. Овсянникова И.И., Левенец И.Р. Межгодовая динамика эпибионтов приморского гребешка Mizuhopecten yessoensis в восточной части Амурского залива // Бюл. Дальневост. малакол. о-ва. - 2004. - Вып. 8. - С. 61-74.

26. Овсянникова И.И., Левин В.С. Динамика роста балануса Solidobalanus hesperius на створках приморского гребешка в условиях донного выращивания // Биол. моря. - 1982. - Т. 8, № 4. - С. 44-51.

27. Парталы Е.М. Обрастание в Азовском море : моногр. - Мариуполь : Рената, 2003. - 378 с.

28. Полякова С.Ф. Гребешок Свифта (Swiftopecten swifti) как объект марикультуры // Комплексные исследования и переработка морских и пресноводных гидробионтов : тез. докл. Всерос. конф. мол. ученых. - Владивосток : ТИНРО-центр, 2003. - С. 69-71.

29. Протасов А.А. Перифитон как экотопическая группировка гидробионтов // J. of Siberian Federal University. Biology. - 2010. - Vol. 3(1). - P. 40-56.

30. Раилкин А.И. Колонизация твердых тел бентосными организмами : моногр. - СПб. : СПбГУ, 2008. - 427 с.

31. Седова Л.Г., Соколенко Д.А. Ресурсы трех видов гребешков в прибрежных водах Приморья (Японское море) // Тез. докл. 10-го съезда Гидробиол. о-ва при РАН. - Владивосток : Дальнаука, 2009. - С. 354-355.

32. Силина А.В., Жукова Н.В. Трофические взаимоотношения в сообществе морского двустворчатого моллюска и полихеты-сверлильщика // Океанол. - 2008. - Т. 48, № 6. - С. 889-894.

33. Скарлато О.А. Двустворчатые моллюски умеренных вод северо-западной части Тихого океана. - Л. : Наука, 1981. - 480 с. (Определители по фауне СССР, изд. ЗИН АН СССР; вып. 126.)

34. Чан Г.М. Эмбриональное и личиночное развитие японского гребешка Chlamys farreri nipponensis (Kuroda) в лабораторных условиях // Марикультура на Дальнем Востоке. - Владивосток : ТИНРО, 1986. - С. 78-82.

35. Antoniadou Сh., Voultsiadou E., Rayann A., Chintiroglou Ch. Sessile biota fouling farmed mussels: diversity, spatio-temporal patterns, and implications for the basibiont // J. Mar. Biol. Ass. U.K. - 2013. - Vol. 93, Iss. 6. - P. 1593-1607.

36. Carraro J.L., Rupp G.S., Mothes B. et al. Characterization of the fouling community of macroinvertebrates on the scallop Nodipecten nodosus (Mollusca, Pectinidae) farmed in Santa Catarina, Brazil // Ciencias Marinas. - 2012. - Vol. 38, № 3. - P. 577-588. DOI: 10.7773/cm.v38i3.1982.

37. Cerrano C., Calcinai B., Bertolino M. et al. Epibionts of the scallop Adamussium colbecki (Smith, 1902) in the Ross Sea, Antarctica // Chemistry and Ecology. - 2006. - Vol. 22, Suppl. 1. - P. 235-244.

38. Davis A.R., White G.A. Epibiosis in a guild of sessile subtidal invertebrates in south-eastern Australia: a quantitative survey // J. Exp. Mar. Biol. and Ecol. - 1994. - Vol. 177. - P. 1-14.

39. Fuller S., Kenchington E., Davis D. et al. Associated fauna of commercial scallop grounds in the Lower Bay of Fundy // Marine Issues Committee. Special Publication Number 2. - Halifax : Ecology Action Centre, 1998. - P. 16-38.

40. Gabaev D.D. Variations in vertical distribution of the young of two commercial bivalve species depending on some factors // Americ. J. Mar. Sci. - 2015. - Vol. 3, № 1. - P. 22-35. DOI: 10.12691/marine-3-1-3.

41. Lutaenko K.A., Levenets I.R. Observations on seaweed attachment to bivalve shells in Peter the Great Bay (East Sea) and their taphonomic implications // Korean J. Malacol. - 2015. - Vol. 31, № 3. - P. 221-232.

42. Railkin A.I. Marine biofouling: Colonization Processes and Defenses. - Boca Raton ; London : CRC Press. New York, Washington, 2004. - 179 p.

43. Rosso A., Sanfilippo R. Epibionts distribution pattern of Chlamys patagonica (King and Broderip) of the Magellan Strait // Memorie di Biologia Marina e di Oceanografia. - 1991. - Vol. 19. - P. 237-240.

44. Rupp G.S., Parsons G.J. Scallop aquaculture and fisheries in Brazil // Scallops: Biology, Ecology and Aquaculture. - N.Y. : Elsevier Science Publishing Co., 2006. - P. 1225-1250.

45. Schejter L., Bremec C. Benthic richness in the Argentine continental shelf: the role of Zygochlamys patagonica (Mollusca: Bivalvia: Pectinidae) as settlement substrate // J. Mar. Biol. Ass. U.K. - 2007а. - Vol. 87. - P. 917-925. DOI: 10.1017/S0025315407055853.

46. Schejter L., Bremec C.S. Epibionts on Flexopecten felipponei (Dall, 1922), an uncommon scallop from Argentina // Amer. Malac. Bull. - 2007b. - Vol. 22(1). - P. 75-82.

47. Silina A.V., Zhukova N.V. Topical and trophic relationships in a boring polychaete-scallop association: fatty acid biomarker approach // Mar. Ecol. Prog. Ser. - 2009. - Vol. 394. - P. 125-136.

48. Su Zhenxia, Xiao Hui, Yan Yan, Huang Liangmin. Effect of fouling organisms on food uptake and nutrient release of scallop (Chlamys nobilis Reeve) cultured in Daya Bay // J. Ocean Univ. China. - 2008. - Vol. 7, № 1. - P. 93-96. DOI: 10.1007/s11802-008-0093-2.

49. Uribe E., Lodeiros C., Félix-Pico E. et al. Epibiontes en Pectinidos de Iberoamérica // Los molluscos pectinidos de Iberoamérica: ciencia y acuicultura. - Mexico : McGraw-Hill, 2001. - P. 249-266.

50. Wahl M. Ecological lever and interface ecology: epibiosis modulates the interactions between host and environment // Biofouling. - 2008. - Vol. 24, № 6. - P. 427-438. DOI: 10.1080/08927010802339772.

51. Wahl M. Epibiosis: ecology, effects and defences // Marine Hard Bottom Communities. - Heidelberg : Springer, 2009. - P. 61-72.

52. Wahl M. Living attached: aufwuch, fouling, epibiosis // Fouling organisms in the Indian Ocean: biology and control technology. - New Delhi : Oxford and IBH Publ. Co., 1997. - P. 31-83.